Aonidiella aurantii (Homoptera: Diaspididae). Piojo rojo de California, cochinilla roja californiana, "poll roig" de California

 Gabriela Asplanato y Ferran Garcia Marí

 

Importancia económica y daños

En la mayoría de las regiones citrícolas del mundo los diaspididos constituyen la fauna predominante, conteniendo un importante número de especies consideradas plagas (Ebeling 1959). Dentro de esta familia, se destaca el Piojo rojo (“poll roig”) de California o cochinilla roja californiana, Aonidiella aurantii (Maskell), como una especie que puede provocar daños severos. Es una especie polífaga, que vive sobre un amplio rango de plantas cultivadas y silvestres, siendo los cítricos sus hospederos preferentes (Quayle, 1941; Ferris, 1958; Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Williams y Watson, 1988, Ripollés, 1990; University of California, 1991).

A. aurantii es probablemente originaria del sudeste asiático (Crouzel et al., 1973) y se encuentra actualmente distribuida en prácticamente todas las áreas productoras de cítricos del mundo (Norte y Sudamérica, Australia, Nueva Zelanda, región mediterránea, Sudáfrica, etc.), considerándose como una plaga severa en la mayoría, y para la cual se desarrollan programas de control biológico, químico e integrado (Quayle, 1941; Bodenheimer, 1951; Ferris, 1958; Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Abdul-Nasr et al., 1975; Beardsley y González, 1975; Talhouk, 1975; Bedford y Grobler, 1981; Nasca et al., 1981; Luck, 1981; Furness et al., 1983; Argyriou, 1986; Benassy, 1986a, 1986b; Liotta et al., 1986; Luck et al., 1986; 1995, 1996; Ben-Dov, 1988; Williams y Watson, 1988; Miller y Davidson, 1990; Ripollés 1990; Llorens, 1990; Prado, 1991; University of California, 1991; Rodrigo, 1993; Bedford y Cilliers, 1994; Asero, 1995; Rosen, 1995; Bedford, 1996, 1998b; Smith et al., 1997).

La importancia económica de la cochinilla como plaga de cítricos surge de los daños que produce, así como de su dificultad de control y el costo que representan las medidas de manejo necesarias para combatirla (Ebeling, 1959; Bedford, 1998b). Se localiza en todos los estratos aéreos de la planta: frutos, hojas, ramas y tronco (Quayle, 1941; Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Nasca et al., 1981; Williams y Watson, 1988; Llorens, 1990; University of California, 1991). Infestaciones severas pueden producir clorosis y caída de hojas, muerte de ramas, caída de frutas, disminución de los rendimientos, y hasta la muerte del árbol especialmente si es joven (Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Nasca et al., 1981; University of California, 1991; Smith et al., 1997; Bedford, 1998b). Estos daños son directos y ocasionados por la alimentación de la cochinilla y por la posible inyección de sustancias tóxicas mediante la saliva (Ebeling, 1959). Aún con infestaciones menos intensas, el daño surge de manera indirecta por la propia presencia de la cochinilla sobre los frutos a los cuales desvaloriza comercialmente (Crouzel et al., 1973; University of California, 1991; Smith et al., 1997; Bedford, 1998b). En los frutos se fijan en depresiones de la corteza por lo que el lavado y cepillado en las plantas de empacado difícilmente las desprende (Nasca et al., 1981). Alexandrakis (1980) encontró que la cochinilla en naranjos Navel es responsable de una reducción en el crecimiento del árbol cuando las poblaciones superan una densidad de 6.6 individuos/hoja, de esta manera se afectaría la futura producción. Además, observó una pérdida de peso del fruto si la densidad sobrepasa las 150 cochillas/fruto. La presencia de cochinillas también influye en el contenido en zumo, el porcentaje de sólidos solubles y el espesor de la corteza.

Washington y Walker (1990) determinaron que A. aurantii se alimenta fundamentalmente del tejido parenquimático del vegetal (el mesófilo en las hojas, el flavedo de los frutos y las células corticales de las ramitas jóvenes), insertando sus estiletes dentro de las células. Aunque logra localizar sus estiletes en el tejido vascular, estos autores sugieren que puede ser incidental y en general lo evitan, fundamentalmente en las hojas. Las áreas cloróticas que se observan a menudo en las hojas resultan posiblemente de la destrucción de la clorofila de las células del mesófilo. Sugieren además que la muerte de ramas producida por altas infestaciones de la cochinilla, es causada por los efectos acumulados de su alimentación, provocando la destrucción de las células corticales y de esta manera exponiendo al tejido vascular y al cambium a la desecación y a patógenos. Estos autores también señalan que durante el proceso de alimentación la saliva de la cochinilla probablemente se difunda por los espacios intracelulares y de esta manera dañe a células que no están directamente atravesadas por los estiletes. Esto podría estar relacionado con el posible efecto tóxico de la saliva reportado por Ebeling (1959).

 

Plantas hospederas

Aunque A. aurantii afecta a todos los cítricos, existen niveles de susceptibilidad diferentes según la especie o cultivar de que se trate. En orden descendente de susceptibilidad se señalan a limoneros (Citrus limon (L.) Burm), pomelos (Citrus paradisi Macf.), naranjos (Citrus sinensis (L.) Osbeck) y mandarinos (Citrus reticulata Blanco y Citrus unshiu Markovitch) (Cameron et al. 1969, 1975; Habib et al., 1972a; Bedford,1998b). Los híbridos con una alta proporción de mandarina (Citrus reticulata Blanco y Citrus unshiu Markovitch) en sus ancestros, presentan las menores poblaciones (Cameron et al., 1969, 1975). Habib et al. (1972a) encontraron que el nivel de infestación está relacionado al número de glándulas de aceite en hojas y frutos de los distintos cultivares. Las variedades más sensibles fueron las que presentaron un número menor de glándulas de aceite. Además, la susceptibilidad no estuvo correlacionada con los niveles de nitrógeno, fósforo y carbohidratos presentes en las hojas. Hare et al. (1990), encontraron diferencias sustanciales en las cantidades de amino ácidos y proteína soluble en las hojas y madera de diferentes cultivares pero esto no estuvo correlacionado con la sobrevivencia, desarrollo y fecundidad de la cochinilla. Según estos autores, ésto podría deberse a que al alimentarse del parénquima de los tejidos del vegetal (mesófilo de la hoja, tejido cortical de la madera y flavedo del fruto) (Washington y Walker, 1990), la variación en las concentraciones de aminoácidos y proteina soluble tendrían una menor importancia ecológica que para otros homópteros que se alimentan de tejidos más especializados ricos en nitrógeno. Sin embargo, Salama et al. (1972) encontraron que la fertilización de plantones con exceso de N, K y P incrementó la resistencia del hospedero a A. aurantii.

 

Morfología y desarrollo

Una de las características más notorias de los diaspididos es la presencia de un escudo o escama protectora. Es la estructura más elaborada de las cochinillas y actúa como una protección efectiva contra las agresiones físicas y químicas del ambiente. Las dificultades encontradas en el control químico de este grupo de insectos son debidas en gran parte a la presencia de este escudo, cuyas propiedades físicas de dureza e impermeabilidad constituyen una barrera para los insecticidas de contacto (Foldi, 1990a).

Como la mayoría de los diaspididos, Aonidiella aurantii no presenta partenogénesis, reproduciéndose exclusivamente de forma sexual (Nel, 1933; Bodenheimer, 1951; Flanders, 1951). Presenta ovoviparidad, los huevos eclosionan dentro del cuerpo de la madre emergiendo las larvas móviles (Quayle, 1941; Flanders, 1951).

La metamorfosis de los diaspididos ha sido clasificada dentro del tipo heterometabolia - paurometabolia (Koteja, 1990). Nel (1933) señaló que el desarrollo de la hembras es gradual, mientras que los machos presentan una metamorfosis similar a la completa. Presentan un marcado dimorfismo sexual. La hembra adulta es neoténica, morfológicamente es una larva excepto por la madurez sexual (Beardsley y González, 1975). Las hembras, ápteras y ápodas, viven fijas al vegetal y alimentándose durante toda su vida. Los machos adultos, sin embargo, son de vida libre y poseen las características típicas de un insecto adulto con patas, antenas y un par de alas membranosas (Koteja, 1990).

El desarrollo posembrional, al igual que en todos los integrantes de la familia Diaspididae, consta de tres estadios en las hembras y cinco en los machos. Presentan un dimorfismo sexual muy marcado, el cual se evidencia a partir del segundo estadio de desarrollo. En esa etapa los machos poseen un cuerpo más alargado y se observa el comienzo de la pigmentación ocular. Durante el 3º y 4º estadios (prepupa y pupa) no se alimentan y sufren fuertes modificaciones que le permiten emerger como un insecto alado (Koteja, 1990).

Después de la eclosión, las larvas móviles de A. aurantii permanecen debajo del escudo de la hembra desde unas pocas horas hasta uno o dos días (Nel, 1933; Quayle 1941; Bodenheimer, 1951; Tashiro y Moffitt, 1968) dependiendo de las condiciones climáticas, fundamentalmente de la temperatura (Willard, 1972b; Koteja, 1990) y de la intensidad de luz (Willard, 1972b). Posteriormente pasan a la etapa de actividad, emergen del escudo de la madre y caminan buscando un lugar adecuado para fijarse y alimentarse. La mayoría de las larvas se fijan a las pocas horas de la emergencia (Nel, 1933; Bodenheimer, 1951; Ebeling, 1959; Willard, 1973a), aunque pueden llegar a caminar por cuatro o cinco días (Tashiro y Beavers, 1968).

Cuando la larva encuentra un lugar adecuado se asienta, encoge las patas debajo del cuerpo e inserta sus estiletes dentro del tejido vegetal, se alimenta, crece y al poco tiempo comienza a segregar su escudo protector (Quayle, 1941; Ebeling 1959; Koteja, 1990). Las glándulas del pigidio y las latero-marginales dorsales secretan filamentos blancos muy finos y flexibles formando el escudo que cubre al cuerpo dorsalmente. La larva pivota alrededor del punto donde inserta su aparato bucal usando las patas y el pigidio, y a través de estos movimientos la secreción forma un disco perfecto. A esta fase se le denomina gorrita blanca. Los filamentos de cera son cementados por el líquido anal originado de los tubos de Malphigi. Este líquido distribuido por los movimientos oscilatorios se endurece rápidamente y cementa a los filamentos a lo largo de una banda circular submarginal. El insecto sigue creciendo y secretando más filamentos, los cuales son posteriormente cementados. De esta manera el escudo se agranda y se hace más convexo (Foldi, 1990b). Después de 4-6 días el escudo pierde su apariencia algodonosa y adquiere una forma circular con una prominencia central, denominándose estado de pezón (Quayle 1941; Ebeling, 1959; Foldi, 1990b),

Posteriormente se produce la primera muda del insecto. Durante la écdisis, el dorso del cuerpo de la cochinilla toma una coloración rojiza y se endurece. La parte dorsal del viejo tegumento es incorporada al escudo centralmente, mientras que la parte ventral permanece debajo del cuerpo del insecto (Foldi, 1990b). El cuerpo del insecto en este período se encuentra unido firmemente al escudo (Quayle, 1941; Ebeling 1959).

En el segundo estadio de desarrollo el insecto se convierte en ápodo, y sigue creciendo, alimentándose y construyendo su escudo (Foldi, 1990b). En esta etapa es posible diferenciar los sexos. El macho presenta el cuerpo más alargado, desarrolla los ojos y los esbozos de antenas, patas, alas y aparato reproductor, mientras que el aparato bucal se reduce, desaparece la armadura pigidial y el extremo del abdomen se redondea (Beardsley y González, 1975; Koteja, 1990). La hembra sigue depositando cera uniformemente alrededor del margen del escudo por lo que mantiene su forma circular. Sin embargo, el macho no rota completamente por lo que su escudo adquiere una forma alargada y con la exuvia de la primera muda en una posición submarginal (Ebeling, 1959; Foldi, 1990b).

El escudo producido por el macho del segundo estadio es el definitivo, funcionando como protección para los estados de prepupa, pupa adulto recién emergido (Koteja, 1990).

Las transformaciones iniciadas al final del segundo estadio de desarrollo en los machos, continúan en el tercero (prepupal) y cuarto (pupal) estadios. Los esbozos de los apéndices son más evidentes en la pupa, destacándose el estilo bien desarrollado (Quayle, 1941; Ebeling, 1959). A diferencia de la hembra, solamente incorpora la primera exuvia al escudo, las tres restantes son expulsadas o permanecen debajo de él. (Foldi,  1990b ). La ocurrencia del estado de prepupa coincide con la segunda y última muda de la hembra, y la de la pupa con el tercer estadio de la misma (Tashiro y Beavers, 1968). Después de la cuarta muda emerge el macho adulto, cuya apariencia contrasta con la hembra morfológicamente degenerada. Posee un par de alas, el segundo par transformado en halterios, ojos, antenas y patas bien desarrollados, y un largo estilo. El macho de A. aurantii es de color amarillo-anaranjado, presentando una banda torácica de color marrón, mide de 0.6 a 0.8 mm y tiene una expansión alar de 1.5 mm (Quayle, 1941; Bodenheimer, 1951; Ebeling, 1959). Los machos adultos de los diaspididos carecen de aparato bucal funcional y su longevidad está limitada a pocas horas (Beardsley y González, 1975).

La hembra, al final del segundo estadio muda por última vez e incorpora esta segunda exuvia centralmente al escudo protector. En este momento, al igual que durante la primera muda, el cuerpo presenta una coloración rojiza, está más endurecido y se encuentra unido al escudo.

Posteriormente la hembra alcanza el tercer y último estadio de desarrollo. En esta fase el cuerpo y el escudo del insecto crecen considerablemente. A. aurantii pasa por distintas etapas, las cuales pueden ser diferenciadas morfológicamente: hembra joven con el escudo que no ha alcanzado su tamaño definitivo, hembra totalmente desarrollada virgen, y hembra fecundada. La hembra totalmente desarrollada y que no ha copulado es denominada hembra adulta gris, por la coloración del margen del escudo (Quayle, 1941; Ebeling 1959). Presentan el cuerpo flexible y el pigidio extendido más allá de los lóbulos torácicos de tal manera que alcanza el borde del escudo o inclusive se extiende ligeramente por fuera de éste (Tashiro y Beavers, 1968; Tashiro y Moffitt, 1968). Después de la cópula, el pigidio se retrae gradualmente. Esta retracción se comienza a observar a las 24 horas después de la inseminación, completándose a los tres días (Tashiro y Moffitt, 1968). En esta fase cesa de rotar, el cuerpo presenta una forma reniforme con los lóbulos torácicos laterales extendiéndose posteriormente al pigidio, encontrandose firmemente adherido al escudo, y la cutícula se engrosa formando un exoesqueleto duro y menos elástico que en los estadios previos (Nel, 1933; Tashiro y Moffitt, 1968; Quayle, 1941). El escudo de la hembra adulta mide de 1.6 a 2.2 mm, es casi circular con el área central suavemente convexa, de color ocre pálido con las dos exuvias incorporadas centralmente de color rojo-anaranjado (Bodenheimer, 1951). Además, presenta un escudo o velo ventral claro y membranoso, el cual está formado por secreciones del pigidio y algunas veces también por la incorporación de fragmentos de la exuvia ventral (Foldi, 1990b).


Dispersión

La dispersión de los diaspididos puede realizarse mediante un transporte pasivo sobre plantas infestadas o mediante la etapa de larva migratoria. La dispersión a grandes distancias resulta probablemente del transporte de material vegetal propagativo infestado. Es la causa de que la cochinilla roja californiana, probablemente originaria del sudeste asiático, sea actualmente cosmopolita encontrándose prácticamente en todas las regiones productoras de cítricos (Beardsley y González, 1975)

La larva migratoria es la fase de dispersión en el ciclo de vida de las cochinillas. Es el único estado de desarrollo con capacidad locomotora además de los machos adultos, los cuales no pueden comenzar una infestación por sí mismos (Greathead, 1990).

La dispersión activa de las larvas de A. aurantii se da en cortas distancias, solo muy pocas sobrepasan caminando, una distancia de 50 cm desde su lugar de emergencia (Bodenheimer, 1951), y podría explicar su propagación dentro del follaje de un árbol, pero no a distancias mayores (Bodenheimer, 1951; Willard, 1974). La dispersión por el viento aparece como muy importante en esta fase del ciclo de desarrollo, siendo la responsable de la propagación de la cochinilla dentro de una parcela o aún entre parcelas adyacentes (Willard, 1974). Otros posibles agentes de dispersión pueden ser las aves, insectos, otros animales y el hombre (Ebeling, 1959; Bearsley y González, 1975; Universidad de California, 1991).

La actividad de las larvas migratorias de A. aurantii ocurre entre 14ºC y 39ºC, siendo el rango de temperaturas óptimas entre 25 y 32ºC (Bodenheimer, 1951). Willard (1972b), ha mostrado en laboratorio que la emergencia está controlada por la temperatura y la intensidad de luz. Para que comience la emergencia, se debe superar un umbral de 12ºC y 32 lm/m2.. La humedad relativa no tiene efecto sobre la emergencia debido probablemente a que debajo de la escama es de aproximadamente 100%. Los períodos de oscuridad sincronizan la emergencia. La tasa de emergencia aumenta cuando la temperatura y la intensidad de luz se incrementan.

Después de la emergencia, caminan durante determinado tiempo el cual ha sido estimado en condiciones de campo entre 174 a 206 min (Willard, 1973a). Este período es dependiente de varios factores como la variedad y especie de cítrico, el estrato de la planta, el color del sustrato, la densidad de población, la temperatura y presencia de polvo en las hojas. Las larvas caminan durante un mayor tiempo en hojas que en frutas de la misma especie de cítrico, así como cuando la densidad de población de la cochinilla es mayor. Este tiempo disminuye en hojas de color verde más oscuro o con presencia de polvo, y también al incrementarse la temperatura (entre 15 y 30ºC) (Willard 1973 a).

La mayoría de las larvas migratorias en experimentos de campo emergen desde las 7:00 a las 12:00 hr., con un máximo a las 10:00 hr, y se fijan entre las 10:00 y las 15:00 hr con el máximo a las 13:00 hr. Aunque el patrón de emergencia y movimiento puede variar ligeramente con la temperatura y el fotoperíodo, la mayor posibilidad de dispersión se daría durante la mañana y al principio de la tarde. Por otro lado, una mayor densidad de población podría determinar una mayor dispersión dentro del árbol provocando una tendencia de las larvas a moverse a nuevas áreas antes de fijarse (Willard, 1973a).

La dispersión pasiva por corrientes de aire está bien documentada para A. aurantii,  y es una de las formas de colonización de parcelas previamente no infestadas. El viento puede trasladarlas a distancias mayores a los 300 m desde la fuente de infestación y logran sobrevivir y establecerse sobre hospederos adecuados (Willard, 1974). En condiciones de laboratorio, las larvas móviles son altamente resistentes a la desecación, aún a altas temperaturas y bajas humedades, lo que posibilitaría su dispersión por el viento (Willard, 1973b). Los factores que influyen en la abundancia de larvas que se dispersan son: temperatura, velocidad del viento y la densidad de población en la fuente de origen (Willard, 1976).

La dirección del movimiento y la selección del sitio donde se fijan están influenciadas por varios factores. Aunque la mayoría de los diaspididos presentan fototropismo positivo, esta respuesta puede estar modificada por la intensidad de luz, respuestas geotácticas, etc. (Koteja, 1990). Las larvas móviles de A. aurantii son atraídas por la luz (Tashiro, 1966), pero Flanders (1951) plantea que poseen un fototropismo relativamente débil, no mostrando respuestas a la luz difusa. Sin embargo, Habib et al. (1971, 1972b), indican que esta especie presenta fototropismo negativo. Bodenheimer (1951) sugiere que las larvas responden a gradientes térmicos preferenciales, lo cual influiría en la dirección de su movimiento y determinaría la distribución de la cochinilla en la copa de los árboles. Por otro lado, muestran geotropismo negativo (Flanders, 1951), lo que explicaría, por lo menos en parte, su preferencia por ubicarse en el haz de las hojas. La mayor abundancia de cochinillas en el haz de las hojas ha sido reportada por numerosos autores (McLaren, 1971; Alexandrakis y Michelakis, 1980, Alexandrakis, 1983; Liotta et al., 1986, Orphanides, 1984a; Rodrigo, 1993; Rodrigo y García-Marí, 1994). Este comportamiento también puede deberse a que la parte superior de las hojas está más iluminada y con mayor temperatura.

 

Comportamiento de los machos y feromonas

La mayoría de los machos A. aurantii emergen de su escudo en los tres primeros días posteriores a la eclosión, el máximo se produce al segundo día (Tashiro y Beavers, 1968). La emergencia está influenciada por factores climáticos como temperatura, intensidad de luz y humedad relativa (Yan e Isman, 1986).

En laboratorio las condiciones óptimas para la emergencia de los machos son temperatura de 25ºC y 70% de humedad relativa (Tashiro y Beavers, 1968). No emergen en la oscuridad (Tashiro y Beavers, 1968; Yan e Isman, 1986) y es necesario que se supere un umbral de intensidad de luz que está probablemente entre 22 y 43 lm/m2 (Yan e Isman, 1986). Las temperaturas extremas, tanto bajas como altas, disminuyen la emergencia. En laboratorio, a 15ºC emergen el 58% de los machos, mientras que a 40ºC solamente el 15%. A temperaturas extremas los machos permanecen inactivos. También, las humedades relativas extremas producen un retraso en la emergencia (Yan e Isman, 1986).

El macho de A. aurantii, como en todos los diaspididos, es de vida corta. La mayoría de los machos que emergen en una tarde mueren a la mañana siguiente (Tashiro y Beavers, 1968; Yan e Isman, 1986). Su longevidad está afectada por las condiciones climáticas. En laboratorio, se mostró que temperaturas de 40ºC producen una mortalidad del 80% a las 3 horas y del 100% a las 7 horas. Sin embargo, las bajas temperaturas aumentan la longevidad, a 15ºC algunos machos pueden vivir 29 horas. Por otro lado, la sobrevivencia se ve favorecida por altas humedades y está inversamente relacionada con la intensidad de luz (Yan e Isman, 1986).

En condiciones naturales, los machos emergen en momentos que les permite evitar las temperaturas altas extremas, pero cuando son suficientemente altas para su actividad (Yan e Isman, 1986). Una vez que emergen, pueden caminar o volar para localizar a las hembras receptivas (Phillips, 1981, University of California, 1991). Después de la cópula, la hembra es menos atractiva para los machos, aunque puede copular más de una vez (Phillips, 1981). Durante los meses de primavera y otoño más fríos los máximos de vuelos se registran antes de la puesta del sol, y durante el verano entre la puesta y la noche (Rice y Moreno, 1970). Tashiro y Moffitt (1968) obtuvieron resultados similares en condiciones de laboratorio. Los machos presentan un umbral de vuelo de 15.5ºC (University of California, 1991) y las temperaturas por debajo de 17ºC los disminuyen notoriamente (Rice y Moreno, 1970). Las condiciones óptimas para los vuelos son de 27ºC de temperatura y una humedad relativa de 75% (Rice y Moreno, 1970). Estos autores encontraron, además, que pueden volar distancias de más de 90 m. Por otro lado, debido a su fragilidad, no logran volar si la velocidad del viento excede a 1 milla/hora (Rice y Moreno, 1970; University of California, 1991).

Los machos presentan respuestas fototácticas hacia determinadas longitudes de onda, son atraídos hacia el color blanco y el amarillo (Rice y Moreno, 1969; University of California, 1991).  Además, responden a sustancias químicas, siendo de particular relevancia la atracción que presentan por la feromona sexual segregada por las hembras adultas (Tashiro y Chambers, 1967), probablemente originada en un par de glándulas localizadas en el pigidio (Moreno, 1972). A partir del descubrimiento de esta feromona (Tashiro y Chambers, 1967), se han realizado numerosos trabajos para evaluar su posible utilización en programas de manejo de plagas. Al comienzo, las trampas utilizadas eran de hembras vírgenes (Rice y Moreno, 1969, 1970; Moreno et al., 1973; Shaw et al., 1971; Sternlicht et al., 1981), pero desde el momento de la identificación y síntesis de sus componentes (Roelofs et al., 1978), aumentaron las posibilidades de su uso en forma más eficiente, y actualmente se producen comercialmente (Phillips, 1981; Wessels y Meyer, 1982).

La utilización de feromonas en el manejo de la cochinilla puede cumplir con varios objetivos:

 1) Detección de bajas infestaciones (Shaw et al., 1971; Phillips, 1981; Gardner et al., 1983; Moreno, 1983; Ervin et al., 1985; University of California, 1991) o focos de altas densidades (Moreno y Kennett, 1981; Phillips, 1981). Si se realizan inspecciones visuales, infestaciones muy bajas pueden pasar desapercibidas. En este caso las trampas de feromonas pueden ser una herramienta útil, particularmente en plantaciones jóvenes (University of California, 1991). Asimismo, infestaciones en la parte superior de la copa de árboles grandes, o focos localizados en algún sector de la plantación, pueden ser dificultosos de detectar por medios visuales (Phillips, 1981).

 2) Determinación de niveles poblacionales (Phillips, 1981; Sternlicht et al.,1981; Moreno y Kennett, 1981; Moreno, 1983; Moreno y Kennett, 1985; Moreno et al., 1985; Carmean, 1988; Grout y Richards, 1991a; University of California, 1991). Si el número de machos capturados está correlacionado con la proporción de fruta infestada, las trampas de feromona pueden ser utilizadas para determinar el daño potencial de la cochinilla, y así poder decidir la necesidad de alguna medida de control (University of California, 1991; Hernandez et al, 2001).

 3) Determinación de los momentos oportunos según la fenología de la plaga para la realización de tratamientos químicos o liberación de parasitoides (Moreno y Kennett, 1981; Moreno, 1983; Phillips, 1987, 1993; Walker et al., 1990; Grout y Richards, 1991b; Asero, 1995; Grafton-Cardwell y Reagan, 1995; Luck et al., 1996; Hernandez et al, 2001).

 4) Detección de la actividad de parasitoides (Sternlicht, 1973; Phillips, 1981; Moreno, 1983; Samways, 1988a). La feromona puede actuar como kairomona, Sternlicht (1973) y Samways (1988a) mostraron que los Aphytis spp. muestran respuestas positivas hacia las trampas de feromonas de A. aurantii.

 5) Control (Moreno y Kennett, 1981; Moreno, 1983; Hefetz et al., 1988). Las técnicas de trampeo masivo y de confusión sexual, actualmente en experimentación, pueden ser potencialmente importantes como formas alternativas de control (Moreno y Kennett, 1981; Phillips, 1981). Hefez et al. (1988) encontraron en trabajos experimentales que en las áreas tratadas con feromonas la cantidad de hembras fertilizadas y la población total de la cochinilla disminuyen. Sin embargo, señalan que son necesarios más estudios para determinar si la disrupción de la cópula es un método que controle eficientemente a la cochinilla.

Cuando se están utilizando trampas de feromonas en la evaluación de los problemas potenciales de la cochinilla deben considerarse algunas dificultades que pueden surgir. En primer lugar, los vuelos no son necesarios para la cópula, por lo que en algunos momentos los conteos de machos pueden ser menores que el número real presente. Además, condiciones de bajas temperaturas y ventosas, pueden reducir la efectividad de las trampas de feromonas. Por otro lado, éstas no pueden ser utilizadas para tomar decisiones de tratamiento si los vuelos son erráticos como sucede en algunas zonas de California (University of California, 1991). 

 


Localización en la planta

La edad de la planta es uno de los factores que influyen en las poblaciones de A. aurantii. Los árboles jóvenes con menor follaje son más propensos a tener mayores infestaciones que los maduros y con follaje más denso (Bodenheimer, 1951; Smith et al., 1997). Además, los troncos de las plantas jóvenes pueden presentar altas densidades poblacionales de A. aurantii, lo que es menos frecuente en árboles adultos (Bedford, 1998b). En las plantas jóvenes, generalmente el control biológico natural de la cochinilla no es satisfactorio, y esto puede ser debido en parte a la influencia del sustrato vegetal sobre la cochinilla (Rosen y DeBach, 1979).

La cochinilla roja californiana utiliza todos los estratos de las plantas de cítricos, pero la tasa de desarrollo, la sobrevivencia, la fecundidad de las hembras y el tamaño que alcanzan, dependen del sustrato vegetal sobre el cual viven (Bodenheimer, 1951; Atkinson, 1977; Alexandrakis, 1983; Carroll y Luck, 1984b; Luck y Podoler, 1985; Grout et al., 1989; Walde et al., 1989; Hare et al., 1990; Hare y Luck, 1991). Asimismo, el sustrato vegetal influye en la estructura de edades de la población (Bodenheimer, 1951; Carroll y Luck 1984a; Reeve y Murdoch, 1986; Murdoch et al., 1989) y en la distribución de los sexos (Carroll y Luck, 1984b; Reeve, 1987).

El desarrollo de la cochinilla presenta diferencias según la especie o el cultivar de cítricos en que se encuentre. Grout et al. (1989), señalan que A. aurantii se desarrolla más rápidamente en limoneros que en naranjos y pomelos. Sugirieren que los limoneros, al presentar un crecimiento más vigoroso y más de una cosecha por año, aumentarían la cantidad de alimento disponible para el insecto. Por otro lado, el desarrollo puede diferir según el estrato de la planta en que se fijan. Atkinson (1977), encontró que en los frutos de naranjos el desarrollo fue más rápido. Este autor calculó con un umbral de 12ºC, una constante térmica generacional de 548ºD en frutos, 603ºD en hojas y 592ºD en ramas finas.

La parte exterior de la copa de los árboles (frutos, hojas, y ramitas verdes), son los sustratos más adecuados para la sobrevivencia, crecimiento y fecundidad de las hembras, siendo la madera el menos adecuado (Carroll y Luck, 1984b; Walde et al., 1989; Hare et al., 1990). Hare et al. (1990), encontraron que el éxito en fijarse, la sobrevivencia y el tamaño de la cochinilla en diferentes cultivares depende de la parte de la planta en la cual se fijan. Aunque las hojas son un sustrato relativamente uniforme y adecuado independiente del cultivar, la madera presenta variaciones significativas. En la madera de limoneros y pomelos, A. aurantii tiene una mayor sobrevivencia y alcanza un tamaño mayor que en la de naranjos. En mandarinos, la madera fue un sitio en general inadecuado para el desarrollo y la sobrevivencia del insecto (Hare et al., 1990). Estas diferencias en los parámetros biológicos de la cochinilla coinciden con el orden de susceptibilidad señalado anteriormente para los distintos cultivares (Cameron et al., 1969, 1975).

Rodrigo y García Marí (1994) comprueban que A. aurantii cuando se encuentra en las hojas muestra preferencia por situarse en el haz, donde se encuentran del 60 al 70% de las formas. Por otra parte, encuentran  pocas diferencias en distribución en la copa del arbol entre los cuatro puntos cardinales. Determinana asimismo que A. aurantii se encuentra en niveles similares en el interior y en el exterior de la copa del arbol, a diferencia de otras especies de diaspídidos como Lepidosaphes beckii y Parlatoria pergandii que alcanzan poblaciones tres veces mayores en hojas del interior de la copa.

Asplanato y García-Marí (1998), en una experiencia realizada en una parcela de naranjo Navel en Uruguay, encuentran que la superficie total de un árbol resulta aproximadamente de 160 m2, correspondiendo a las hojas las tres cuartas partes de esa superficie. Las ramas verdes forman la mayoría de la superficie restante (17%), mientras que a la madera y los frutos corresponden proporciones mínimas (6% y 3% respectivamente). La densidad de cochinillas por unidad de superficie es máxima en frutos y hojas, así como en ramas secundarias y terciarias. El número total de cochinillas vivas supera los 400.000 como media por árbol. El número de insectos en cada una de las distintas zonas del árbol resulta muy diferente e influido principalmente por la superficie que ocupa cada una de dichas zonas. Las hojas albergan el 85% de las cochinillas que hay en el árbol, seguidas de los frutos con el 9%, mientras que la población en la madera apenas representa el  2% del total.

El tamaño de la cochinilla varía dependiendo del cultivar y del sustrato en el que crece (Luck y Podoler, 1985; Walde et al., 1989; Hare et al., 1990; Hare y Luck, 1991) y de esta manera puede diferir la interacción hospedero-parasitoide. Los individuos que crecen en la fruta son de mayor tamaño, en las ramas los más pequeños y en hojas intermedios (Luck y Podoler, 1985). Por otro lado, Hare y Luck (1991) sugieren que mínimas diferencias en los tamaños de los insectos ubicados en las hojas de diferentes cultivares, pueden tener efectos sobre los parámetros de vida de A. melinus, especialmente en la proporción sexual de la descendencia. En las cochinillas ubicadas en hojas de limoneros, la fecundidad y la proporción de hembras fue mayor que en las hojas de pomelos, naranjos o mandarinos. Sugieren que cualquier factor o combinación de factores que inhiben el crecimiento este diaspidido, como diferencias en los cultivares, condiciones climáticas y prácticas culturales podrían reducir secundariamente la proporción de cochinillas adecuadas al parasitoide para la producción de hembras.

Además, A.melinus parasita en mayor grado a las cochinillas ubicadas en el exterior de la copa (hojas y frutos) que en las ramas principales y el tronco (Reeve y Murdoch, 1986; Murdoch et al.,1989, 1995; Walde et al., 1989; Yu et al., 1990; Uygun et al., 1995), y de esta manera las ramas, principalmente de pomelo y limoneros, sirven como un refugio para las cochinillas (Luck, 1995). Troncho et al. (1992) y Rodrigo et al. (1996) encontraron que las ramas finas fueron el estrato menos parasitado, siendo la especie predominante A. chrysomphali.

Se han planteado varias hipótesis para explicar el motivo por el cual A. melinus parasita en menor medida las cochinillas presentes en la madera, aunque ninguna lo explica totalmente y probablemente actúen varios factores simultáneamente. El menor parasitismo puede deberse a que la madera es menos atractiva y/o las características de las cochinillas en este estrato son menos adecuadas. Murdoch et al. (1989) encontraron que A. melinus busca también en el interior de los árboles, sugiriendo que es la naturaleza de la madera (color, rugosidad, etc.), y no su ubicación lo que hace a esta zona un refugio para el parasitismo. Por otra parte, el menor tamaño alcanzado por las cochinillas en la madera podría hacerlas menos atractivas al ser de menor calidad para Aphytis (Walde et al.,1989; Hare et al., 1990). Sin embargo, ese menor tamaño en la madera es responsable solamente del 10% de las diferencias observadas en las tasas de parasitismo (Walde et al., 1989). La concentración de 0-caffeoiltirosina en el escudo de la cochinilla, una kairomona de reconocimiento para A. melinus, puede explicar, al menos en parte, porqué las cochinillas en la madera son menos parasitadas. Las cochinillas sobre la madera presentan una menor concentración de esta sustancia y por lo tanto serían menos reconocibles por el parasitoide (Hare y Luck, 1994). Por último, Murdoch et al. (1995), plantean como una hipótesis de la existencia de ese refugio en el interior del árbol, a la interferencia que ejercen las hormigas sobre las poblaciones de A. melinus. Sin embago, al eliminar las hormigas, aunque el parasitismo aumenta, no alcanza el observado en el exterior de la copa.

Según Asplanato y García-Marí (1998) en cítricos del Uruguay Aphytis chrysomphali (Mercet) parasita sobre todo cochinillas situadas sobre frutos y hojas, mientras que Encarsia perniciosi (Tower) muestra un comportamiento diferente ya que se encuentra en todos los estratos considerados, aunque en mayor proporción en frutos y ramas verdes. Según estos resultados la mayoría de insectos que invaden el fruto cabe suponer que proceden de las hojas, mientras que las ramas ya lignificadas de menor diámetro constituirían una segunda reserva poblacional, mucho menos numerosa pero posiblemente más estable.

 

Influencia del clima en sus poblaciones

Los diaspididos permanecen durante casi toda su vida fijos al vegetal y de esta manera mantienen una relación muy estrecha con la planta hospedera y su ambiente. Los factores climáticos influyen profundamente sobre las cochinillas de manera directa o indirectamente afectando al vegetal y a los enemigos naturales (McClure, 1990b).

El clima es uno de los factores más importantes que influye en la ecología de los diaspididos afectando casi todos los aspectos de su vida desde la emergencia y establecimiento de las larvas móviles hasta la reproducción y muerte de los adultos y determina su distribución temporal y espacial. A nivel global, las condiciones climáticas definen la distribución geográfica de una especie, y localmente, el microclima afecta su distribución dentro y entre plantas, y la interacción con los enemigos naturales. Por otro lado, influye sobre la fenología, el ciclo estacional y la abundancia y de esta manera afectando profundamente la dinámica de poblaciones (McClure, 1990a).

 

Efectos sobre el desarrollo

La tasa de desarrollo, el número de generaciones y los momentos en los cuales ocurren pueden variar sustancialmente en diferentes regiones dependiendo de factores climáticos, principalmente de la temperatura (Beardsley y González, 1975).

El número de generaciones anuales de A. aurantii en cítricos varía entre dos a seis dependiendo de las condiciones locales (Beardsley y González, 1975). En zonas con condiciones de baja humedad y alta temperatura relativamente uniformes, el número de generaciones es mayor (Bodenheimer, 1951). En California, presenta dos a tres generaciones dependiendo de la localización geográfica y la temperatura (Ebeling, 1959; Carroll y Luck, 1984b; Moreno y Kennett, 1985; University of California, 1991; Luck, 1995). En los distritos costeros e interiores la cochinilla presenta dos o tres generaciones, mientras que en el Valle de San Joaquin pasa por tres generaciones anuales (University of California, 1991). En Sudáfrica la cochinilla presenta de cuatro a siete generaciones (Bedford, 1998b). En Australia puede tener de dos a seis generaciones (Smith et al., 1997). En la cuenca del mediterráneo se citan: en Israel de cuatro a cinco (Avidov, 1969); en Egipto e Italia, tres o cuatro (Habib et al., 1971, 1972b; Battaglia y Viggiani, 1982; Tumminelli et al., 1996); en Marruecos, Creta y España, tres  (Delucchi, 1965; Alexandrakis, 1983; Ripollés, 1990; Rodrigo y García-Marí, 1990, 1992; Rodrigo, 1993; García-Marí y Rodrigo, 1995) y en el sur de Francia dos generaciones por año (Benassy y Bianchi, 1974). En Argentina la cochinilla pasa por cuatro generaciones en la zona de Entre Ríos (Minatta, 1949), pudiendo presentar de cinco a seis en Tucumán (Nasca et al., 1981). En Uruguay, se citan tres generaciones (Piñeiro, 1977; Carbonell y Briozzo, 1984; Asplanato, 2001)

Se han realizado varios estudios para determinar el umbral inferior de desarrollo y la constante térmica generacional de A. aurantii. Atkinson (1977) determinó un umbral inferior de desarrollo de 12ºC y calculó una constante térmica generacional de 603ºD en hojas de naranjos. La duración del ciclo en grados-días varia según el sustrato vegetal en que se encuentra la cochinilla. Yu (1986) y Yu y Luck (1988) determinaron en frutos de limoneros un umbral de desarrollo de 11.5ºC y una constante térmica de 640ºD para las hembras, mientras que los valores estimados para los machos fueron de 12.6ºC y 331ºD. Además, encontraron que por encima de 30ºC la duración del desarrollo se incrementa para la mayoría de los estadios.

En condiciones de campo, Kennett y Hoffman (1985) utilizaron un umbral de desarrollo de 11.7ºC y hallaron una integral térmica media de 615ºD entre los máximos de los diferentes estadios de desarrollo en naranjos Navel. Grout et al. (1989) con el mismo umbral de desarrollo encontraron una acumulación de 577ºD para vuelos de machos en naranjos, 609ºD en pomelos y 498ºD en limoneros. También entre picos de vuelos de machos, Tumminelli et al. (1996) hallaron una constante térmica media de 603ºD con un umbral de 12ºC, para diferentes cultivares (naranjos y pomelos). Rodrigo (1993) calculó sobre naranjos una integral térmica de 753ºD por encima de un umbral de 11.6ºC. En algunos trabajos para el cálculo de los grados-días se ha utilizado un umbral superior de desarrollo de 37.8ºC (Grout y Richards, 1989; Grout et. al., 1989; Morse et al., 1985).

 

Efectos sobre la abundancia poblacional

En diferentes zonas o en diferentes estaciones en una misma localidad, la abundancia poblacional varía dependiendo de varios factores climáticos, principalmente temperatura y humedad relativa. Según Bodenheimer (1951) la zona óptima para el desarrollo de las poblaciones de A. aurantii está entre 23 y 27.5ºC y con 70 – 80% de H.R. Sin embargo, Smith et al. (1997) señalan que en las condiciones de Australia la cochinilla se desarrolla bien a temperaturas altas entre 30 y 38ºC, aún con baja humedad. Por otro lado, estudios realizados en Egipto indican que A. aurantii prefiere zonas con temperaturas relativamente altas y baja humedad (Habib et al., 1972b; Abdul-Nasr et al., 1975).

Uno de los efectos de la temperatura es sobre la fecundidad de las hembras de A. aurantii. Willard (1972a), señala que el rango de temperaturas óptimas para la producción de larvas es de 25-35ºC y que 10ºC y 40ºC son los límites inferior y superior respectivamente. Este autor obtuvo un valor medio máximo de 267 larvas por hembra a 30 ºC y un valor mínimo de 46 a 15ºC. Similarmente, Wentel (1970) encontró que mientras las hembras criadas a 20ºC producían 123 larvas, a 30ºC la productividad alcanzaba un número de 266. El crecimiento poblacional de A. aurantii, medido como la tasa intrínseca de incremento (rm/día), se detiene a temperaturas un poco inferiores a 13ºC y por encima de 35ºC (McLaren, 1971).

La larva migratoria es el estado más vulnerable en el ciclo de desarrollo de los diaspididos siendo muy afectada fundamentalmente por factores abióticos (Beardsley y González, 1975). En A. aurantii se ha encontrado que la mayor mortalidad se produce durante la fase de larva móvil (Nel, 1933; Ebeling, 1959; Tashiro y Beavers, 1968). Las altas temperaturas y bajas humedades relativas reducen su sobrevivencia (Willard, 1973b), estimándose que temperaturas de 43ºC producen una gran mortalidad (Avidov, 1969). Otras condiciones climáticas, como viento y lluvias intensas, también pueden influir en la sobrevivencia al afectar el asentamiento de las larvas (Bodenheimer, 1951; Avidov, 1969; Beardsley y González, 1975).

Los estadios de desarrollo fijos de A. aurantii muestran una tolerancia diferencial a temperaturas extremas (Abdelrahman, 1974a). En base a su sensibilidad a las bajas temperaturas los clasificó en las siguientes categorías:

a)      Tolerantes (DL 50 debajo de 0ºC): primer estadio, segundo estadio, hembra joven y hembra en el estado de maduración de huevos.

b)      Tolerancia intermedia (DL50 de 3ºC): hembra con larvas.

c)      Susceptibles (DL50 de 6ºC): primera y segunda muda.

d)      Altamente susceptibles (DL50 de 10ºC): Prepupa y pupa de los machos.

Aunque la susceptibilidad de los distintos estadios de desarrollo a las altas temperaturas presenta una tendencia similar, Abdelrahman (1974a) señala que las bajas temperaturas son las más críticas para la cochinilla y las que determinan su distribución y su abundancia. Willard (1972a) encontró en condiciones de laboratorio una mayor mortalidad de cochinillas a temperaturas de 15ºC que a las otras temperaturas de estudio (19, 25 y 29ºC). En condiciones de campo, se ha observado una mayor mortalidad en los meses de invierno y las temperaturas altas del verano no han mostrado que afecten la sobrevivencia de la cochinilla (Alexandrakis, 1983; Atkinson, 1983a; Carroll y Luck, 1984b). Sin embargo, Rodrigo y García- Marí (1994) han encontrado que la mayor abundancia poblacional de la cochinilla en España en la zona de Valencia se observa en los meses de invierno. Esto pone de manifiesto la importancia de las condiciones climáticas locales y anuales en la dinámica de población de la cochinilla.

En cítricos de Valencia, Rodrigo y García-Marí (1994) encuentran que la densidad poblacional de A. aurantii es máxima en invierno y disminuye de forma acusada en primavera, permaneciendo las poblaciones a un nivel mínimo en verano. La recuperación de las poblaciones en hojas es consecuencia de la segunda y sobre todo de la tercera generación anual.

La abundancia de la cochinilla está relacionada también con la humedad relativa del ambiente. Su crecimiento poblacional se ve favorecido por baja humedad hasta temperaturas cercanas a los 30ºC, y por alta humedad cuando las temperaturas son superiores (McLaren, 1971). Atkinson (1983a) encontró que la mortalidad de las cochinillas ubicadas en ramas finas, está fuertemente asociada a alta humedad relativa. Observó además, que lluvias excesivas durante la primavera y principios del verano están relacionadas con una mayor mortalidad, aunque señaló que probablemente no sea causada por un efecto de arrastre de los insectos de las ramas.

 

Efectos sobre la distribución de la cochinilla en la planta

La distribución de la cochinilla en el árbol está afectada por las condiciones climáticas las cuales determinarán, por lo menos en parte, la mayor o menor abundancia en cada estrato. Depende, por un lado, de la preferencia de las larvas móviles por fijarse en zonas con condiciones microclimáticas determinadas, y por otro, de los factores de mortalidad que pueden actuar diferencialmente en los estratos del árbol.

Las condiciones de luminosidad unido a diferencias en temperatura pueden determinar la ubicación preferente de la cochinilla en las distintas partes del árbol al influir en la dirección del movimiento de las larvas móviles y la selección del sitio donde se fijan. Aunque según Flanders (1951), las larvas móviles de A. aurantii poseen un fototropismo relativamente débil. Habib et al. (1971, 1972b) indican que esta especie presenta fototropismo negativo y que este comportamiento es el responsable de su distribución en la planta. Por otro lado, Bodenheimer (1951) sugiere que la temperatura es el factor que determina la ubicación de la cochinilla en determinados sectores de la copa de los árboles.

Se ha encontrado que las poblaciones de A. aurantii son más abundantes en el sector interior de la copa (Bodenheimer, 1951; Habib et al., 1971 y 1972b; Alexandrakis y Michelakis, 1980; Orphanides, 1984a), debido a una reacción fotonegativa de las larvas móviles (Habib et al., 1971, 1972b) o a su preferencia por determinadas condiciones térmicas (Bodenheimer, 1951). Por otro lado, el microclima en el interior de la copa de los árboles puede favorecer el aumento poblacional de A. aurantii  (Alexandrakis y Michelakis 1980). También, la zona inferior de la copa presenta poblaciones más densas, lo cual puede ser originado por el fototropismo negativo (Habib et al., 1971 y 1972b), o simplemente por la dispersión pasiva de las larvas (Orphanides. 1984a).

Al variar las condiciones climáticas, la distribución de la cochinilla podría ser diferente en distintas regiones y épocas del año. Rodrigo y García-Marí (1994) encontraron que la distribución de A. aurantii es bastante uniforme en relación a los puntos cardinales considerando la densidad media anual de la población, pero se encuentran diferencias cuando se consideran ciertas épocas del año. Bodenheimer (1951) sugiere que la preferencia por determinadas condiciones de temperatura hacen que la cochinilla se localice en la parte más interna y sombreada de la copa de los árboles en las regiones con temperaturas más elevadas, ocurriendo lo contrario en zonas más frías. Alexandrakis y Michelakis (1980) observaron una mayor abundancia de A. aurantii en el sector sur (en el hemisferio norte), sugiriendo que las larvas se fijan preferentemente en la parte más calurosa y soleada del árbol. Sin embargo, Carroll y Luck (1984a) encontraron que las densidades fueron relativamente menores en el sector sur y en la parte superior de los árboles especialmente durante y después del verano. Sugieren que las larvas móviles evitan las secciones más expuestas durante los meses más cálidos o las condiciones microclimáticas son desfavorables para la sobrevivencia, crecimento y reproducción de la cochinilla. Similarmente, Samways (1985) observó una menor densidad poblacional en la parte norte de la copa (en el hemisferio sur), sugiriendo que la luz puede tener alguna influencia y causar mayor mortalidad.

 

Efectos sobre los enemigos naturales

 Las condiciones climáticas pueden afectar a los enemigos naturales y de esta manera influir indirectamente en las poblaciones de la cochinilla. El clima determina la distribución, la abundancia y la efectividad de las diferentes especies de benéficos. Las influencias climáticas sobre la planta, el hospedero o sobre el enemigo natural directamente, son factores importantes que inciden en la eficiencia particular de una especie en un lugar o momento determinado (Huffaker, 1990).

Los ectoparasitoides son muy dependientes del clima y tienden a formar biotipos adaptados a un rango cada vez más estrecho de condiciones climáticas. Los endoparasitoides, en general, son menos afectados directamente por el clima y están más influenciados por las características de su hospedero (Huffaker, 1990).

Aunque varias especies de ectoparasitoides del género Aphytis tienen la capacidad de regular las poblaciones de sus hospederos a bajos niveles, su potencial puede estar limitado, en algunos lugares o momentos, por factores climáticos. Cuando las condiciones climáticas afectan a un parasitoide potencialmente efectivo, su tasa de incremento disminuye y las poblaciones de su hospedero aumentan a una densidad mayor que la alcanzada cuando el parasitoide es capaz de ejercer su máximo efecto (Rosen y DeBach, 1979).

Pequeñas diferencias de temperatura entre dos zonas pueden ser críticas para los Aphytis. Las temperaturas extremas son la causa más importante de mortalidad y de efectos subletales adversos sobre las poblaciones (Rosen y DeBach, 1979). Las temperaturas invernales pueden disminuir en mayor o menor medida a las poblaciones de los Aphytis spp, aunque sus efectos dependerán de la duración y de la posible compensación por temperaturas más altas (DeBach et al., 1955). Influyen en los vuelos y en la sobrevivencia de los estados inmaduros y adultos. El umbral de actividad de los adultos de A. melinus y A. lingnanensis es de alrededor de 14.4 y 15.6ºC respectivamente (Rosen y DeBach, 1979). Todos los estadios de desarrollo de A. lingnanensis (DeBach et al., 1955), A. melinus y A. chrysomphali (Abdelrahman, 1974a) son afectados adversamente a temperaturas bajas. Los adultos son el estado más sensible. Abdelrahman (1974a) obtuvo que la DL50 para los adultos de A. chrysomphali y A. melinus fue de –2.34 y de –1.1ºC respectivamente. Los adultos de A. lingnanensis son también muy susceptibles, se puede alcanzar el 100% de mortalidad a temperaturas constantes de –1.1ºC durante 24 horas de exposición (Rosen y DeBach, 1979). Las bajas temperaturas afectan además, la capacidad de búsqueda, la fertilidad de las hembras y la proporción sexual de la descendencia. Podoler (1981), encontró que la eficiencia de búsqueda de A.melinus y A. lingnanensis es menor a bajas temperaturas (18-24ºC). La fecundidad de las hembras de A. lingnanensis y A. melinus disminuye con temperaturas relativamente bajas (DeBach y Sisojevic, 1960; DeBach, 1965; Kfir y Podoler, 1983). Sin embargo, A. chrysomphali mostró un comportamiento opuesto con una mayor fecundidad a menores temperaturas (DeBach y Sisojevic, 1960). La proporción sexual de la descendencia a bajas temperaturas se presenta sesgada hacia la producción de machos (DeBach et al., 1955; DeBach, 1965; DeBach y Argyriou, 1966; Abdelrahaman, 1974b; Kfir y Luck, 1979; Hoffmann y Kennett, 1985b). Esto se debe probablemente a mortalidad, inactivación o debilitamiento del esperma (DeBach et al., 1955; DeBach y Argyriou, 1966; Rosen y DeBach, 1979). Por ejemplo, DeBach y Argyriou (1966) encontraron una reducción de más de 90% en la producción de hembras en la descendencia de A. melinus expuestos a temperaturas de 15.6ºC durante un día.

Asimismo, las temperaturas altas, especialmente cuando están asociadas a baja humedad relativa, afectan negativamente a las poblaciones (Rosen y DeBach, 1979), y disminuyen la esperanza de vida de los adultos de Aphytis spp. (DeBach et al., 1955; Abdelrahman, 1974a; Kfir y Luck, 1984), así como la sobrevivencia de los estados inmaduros (DeBach et al., 1955; Abdelrahman, 1974a). La fecundidad de las hembras también puede ser afectada por altas temperaturas (DeBach y Sisojevic, 1960;  DeBach, 1965). A. chrysomphali es una especie adaptada a condiciones de relativamente bajas temperaturas, siendo más sensible a los efectos negativos de las temperaturas estivales (Abelrahmann, 1974a, 1974b; Kfir y Luck, 1984).

Para los Aphytis el efecto de la humedad es menos pronunciado que el de la temperatura. La baja humedad relativa afecta a las poblaciones al producir desecación de individuos, particularmente de los adultos. Los estados inmaduros al encontrarse protegidos por el escudo de la cochinilla presentan un microclima más húmedo y están menos expuestos que los adultos a las condiciones adversas de humedad. La sobrevivencia de los adultos se reduce drásticamente con bajas humedades asociadas a altas temperaturas (Rosen y DeBach, 1979). Kfir y Luck (1984) encontraron que los adultos de A. chrysomphali son más susceptibles que los de A. lingnanensis y A. melinus a las bajas humedades relativas y altas temperaturas.

El efecto de la luz está menos estudiado pero sin duda juega un papel importante en el inicio del vuelo y la búsqueda de sus hospederos (Rosen y DeBach, 1979). En laboratorio, las hembras de A. lingnanensis han mostrado respuestas fototácticas positivas (DeBach y White, 1960). Fernando y Walter (1999) han encontrado que las hembras de A. lingnanensis no oviponen en la oscuridad y que los bajos niveles de luz reducen su tendencia a depositar huevos. Asimismo, la longitud de onda tiene efectos sobre el comportamiento de los Aphytis y responden al color de las trampas, siendo más atractivo el amarillo (Sternlicht, 1973; Moreno et al., 1984; Samways, 1986a, 1988a).

El clima, y particularmente la temperatura, puede afectar indirectamente a las poblaciones de los Aphytis al influir sobre las cochinillas. Influye en la estructura de edades de las poblaciones y de esta manera en la proporción de estados de desarrollo adecuados para la parasitación (McLaren y Buchanan, 1973; Luck, 1986; Yu y Luck, 1988). Yu y Luck (1988), encontraron que a temperaturas altas una fracción mayor del ciclo de vida de la cochinilla roja californiana es susceptible a la parasitación por A. melinus, ya que la duración de los estadios parasitables decrece pero su duración relativa aumenta. Por otro lado, el tamaño que alcanzan las cochinillas está influenciado por la temperatura. Las cochinillas que crecen durante el verano son más pequeñas que las que lo hacen durante la primavera y el otoño (Yu y Luck, 1988; Hare et al., 1990; Hare y Luck, 1991). El tamaño de la cochinilla afecta la relación parasitoide – hospedero. Incide en las poblaciones de Aphytis al influir en la selección del hospedero, el número de descendientes, el sexo de la descendencia, el tamaño de las hembras producidas y su fecundidad (Abdelrahman, 1974c; Luck et al., 1982; Luck y Podoler, 1985;  Opp y Luck, 1986; Yu, 1986; Reeve, 1987 Walde et al., 1989). Por ejemplo, A. melinus ataca el segundo estadio de hembras y machos de un tamaño mayor a 0.15 mm2 y el tercer estadio de la hembra antes de alcance el estado de hembra grávida (Luck y Podoler, 1985; Opp y Luck, 1986). El parasitoide localiza huevos que darán origen a hembras en cochinillas de un tamaño mayor a 0.39mm2, las cochinillas más pequeñas en su mayoría darán origen a machos (Abdelrahmann, 1974c; Luck y Podoler, 1985; Opp y Luck, 1986; Yu y Luck, 1988). El tamaño de la cochinilla también afecta el tamaño de la avispa (Opp y Luck, 1986) y de esta manera su fecundidad. Además, A. melinus parasita preferentemente cochinillas de mayor tamaño (Yu, 1986), y de esta manera, para persistir necesita un complemento constante de cochinillas de un tamaño adecuado (Yu y Luck, 1988; Luck, 1995).

Los endoparasitoides, aunque menos dependientes de las condiciones climáticas, han mostrado también ser influenciados por ellas. Yu et al. (1990), en el sur de California encontraron que las poblaciones del endoparasitoide Encarsia perniciosi presentaron una mayor reducción que las de A. melinus durante el verano, lo que indicaría que este endoparasitoide es afectado más severamente por las altas temperaturas. Señalan que las condiciones climáticas más extremas, en conjunto con otros factores, podrían estar influyendo en el desplazamiento E. perniciosi en las zonas interiores de California después de la introducción de A. melinus. Carroll y Luck (1984a) en el valle de San Joaquín en California, encontraron que el parasitismo ejercido por Comperiella bifasciata es menor en los sectores sur y superior de la copa especialmente después de períodos con temperaturas elevadas, indicando probablemente que el parasitoide evita las partes más expuestas del árbol. A pesar de ello, Forster y Luck (1996) señalan que C. bifasciata sobrevive mejor que A. melinus durante períodos de temperaturas altas o bajas extremas. En Sudáfrica, Bedford (1998b) señala que Habrolepis rouxi, un endoparasitoide indígena, fue efectivo en áreas con condiciones de alta humedad siendo muy escaso en las de clima seco.

 

Enemigos naturales y Control biológico

Ectoparasitoides

Los ectoparasitoides son los enemigos naturales más eficientes en la regulación de poblaciones de los diaspididos y en particular de la cochinilla roja californiana. Todos los ectoparasitoides conocidos están incluídos dentro del género Aphytis (Hymenoptera: Chalcidoidea: Aphelinidae) y sus especies se desarrollan exclusivamente sobre diaspididos. En general se consideran más efectivos que los endoparasitoides y los depredadores (DeBach y Rosen, 1976; Rosen y DeBach, 1976, 1978, 1979, 1990; Rosen, 1986b, 1994).

Aunque los Aphytis son muy sensibles a las condiciones climáticas adversas, poseen algunos atributos considerados importantes en la efectividad de los agentes de control biológico. Tienen alta capacidad de búsqueda, el ciclo de vida es más corto que el de sus hospederos, además del parasitismo producen una mortalidad adicional al alimentarse de las cochinillas, son relativamente específicos y no tienen hiperparasitoides o son de poca importancia (Huffaker y Rosen, 1990; Rosen, 1994). Los Aphytis son generalmente los más abundantes dentro del complejo de enemigos naturales y muchos de ellos son capaces de reducir las poblaciones de sus hospederos a bajos niveles cuando las condiciones climáticas no son adversas (DeBach, 1965; DeBach et al., 1971; Rosen y DeBach, 1978, 1979, 1990; Rosen, 1994). Las distintas especies difieren en algunos atributos así como en su sensibilidad a las condiciones climáticas y por lo tanto pueden presentar diferente efectividad.

En la tabla 1 se presentan las especies de Aphytis citadas sobre A. aurantii en las principales regiones citrícolas, incluyendo autóctonas e introducidas. De estas especies, A. melinus, A. lingnanensis y A. chrysomphali presentan actualmente las más amplia distribución pudiendo considerárselas cosmopolitas.

 

Tabla 1. Especies de Aphytis identificados sobre A. aurantii en las principales zonas citrícolas del mundo.

 

Sudamérica

Sudáfrica

Australia

Estados Unidos

Regíón mediterránea

Referencias

A. africanus Quednau

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Rosen y DeBach, 1979; De Santis, 1989

A. aonidiae (Mercet)

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Rosen y DeBach, 1979; De Santis, 1989, De Santis y de Crouzel, 1994, Bernal y Piñeiro, 1983

A. chilensis (Howard)

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Crouzel et al., 1973; Rosen y DeBach, 1979;

A. chrysomphali (Mercet)

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Rosen y DeBach, 1979; De Santis, 1979, Troncho et al, 1992; Bernal y Piñeiro, 1993; Rodrigo et al, 1996

A. desantisi DeBach y Rosen

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Rosen y DeBach, 1979; De Santis y de Crouzel, 1994

A. diaspidis (Howard)

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Rosen y DeBach, 1979; De Santis y de Crouzel, 1994

A. coheni DeBach

 

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Rosen y DeBach, 1979; Prinsloo y Neser, 1994

A. holoxanthus DeBach

 

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Rosen y DeBach, 1979;

A. lingnanensis Compere

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Rosen y DeBach, 1979; De Santis, 1979, Prinsloo y Neser, 1994

A. melinus DeBach

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Rosen y DeBach, 1979; De Santis, 1979,

A. mytilaspidis (Le Baron)

 

 

 

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Rosen y DeBach, 1979

 

  

A. lingnanensis y especialmente A. melinus, son considerados los parasitoides más efectivos en el control de la cochinilla roja y han sido introducidos en casi todas las áreas citrícolas del mundo (DeBach et al., 1971; DeBach y Rosen, 1976; Rosen y DeBach, 1978, 1979; Luck et al., 1995; Smith et al., 1997). A. melinus ha pasado a ser el parasitoide dominante en muchas zonas (DeBach y Sundby, 1963; DeBach, 1966; DeBach y Rosen, 1976; Rosen y DeBach, 1978, 1979; Furness et al., 1983; Orphanides, 1984b; Bedford y Cilliers, 1994; Dahms y Smith, 1994, Smith et al., 1997, Bedford, 1998b). Un ejemplo bien estudiado ha sido el caso de California. Cuando se introdujo A. lingnanensis, desplazó a A. chrysomphali en la mayoría de su rango de distribución original, quedando esta última especie restringida a pequeñas áreas inmediatamente adyacentes al océano, donde aparentemente las condiciones climáticas más suaves le dan una relativa ventaja. Por otro lado, A. lingnanensis produjo un control de la cochinilla importante en las zonas costeras. Sin embargo, en las zonas interiores con condiciones climáticas más rigurosas, el control no fue exitoso. En estas zonas interiores A. melinus desplazó a A. lingnanensis (DeBach y Sundby, 1963; DeBach, 1966; Rosen y DeBach, 1978, 1979) y produjo en general un control exitoso (Luck, 1995; Luck et al., 1995). Más recientemente, Forster y Luck (1996) señalan que A. melinus es el parasitoide dominante en todas las regiones de California. Comportamientos similares han sido observados en otras zonas productoras de cítricos (DeBach y Rosen, 1976; Rosen y DeBach, 1978, 1979; Orphanides, 1984b; Terán et al., 1985a; Bedford y Cilliers, 1994; Dahms y Smith, 1994; De Santis y Crouzel, 1994; Viggiani, 1994; Smith et al., 1997; Bedford, 1998b).

Se han propuesto varias razones para explicar este desplazamiento competitivo sucesivo, así como la efectividad en el control de la cochinilla en las distintas áreas. A. chrysomphali parece ser un competidor más débil al tener una menor adaptación a temperaturas altas, presentar una capacidad reproductiva menor y un menor poder de destrucción de cochinillas por picaduras alimenticias (DeBach y Sisojevic, 1960; DeBach y Sundby, 1963; Abdelrahman, 1974a, 1974b; Rosen y DeBach, 1978, 1979; Kfir y Podoler, 1983; Kfir y Luck, 1984).

En la zona costera valenciana coexisten como parasitoides de A. aurantii tanto A. chrysomphali como A. melinus. Esta última especie se introdujo a partir de su cría en insectario, y al menos en algunas parcelas se encuentra en niveles poblacionales bajos y sin mostrar signos de incrementarse y desplazar a A. chrysomphali como principal parasitoide de A. aurantii (Troncho et al, 1992; Rodrigo et al, 1996).

A. melinus podría desplazar a A. lingnanensis en condiciones de campo por su mayor capacidad de búsqueda y porque los factores climáticos pueden afectar más adversamente a A. lingnanensis (DeBach y Sundby, 1963; DeBach, 1966). A. lingnanensis es poco tolerante a las temperaturas extremas y los inviernos fríos y veranos calurosos producirían una gran mortalidad en sus poblaciones (DeBach et al., 1955; DeBach, 1965). Sin embargo, esta especie en trabajos de laboratorio ha demostrado tener una mayor fecundidad y capacidad de búsqueda que A. melinus, aún a temperaturas altas (DeBach y Sundby, 1963; Kfir y Podoler; 1983; Opp y Luck, 1986), lo que indicaría una mayor adaptación a condiciones de climas calurosos y no se correspondería con su distribución a campo. Kfir y Luck (1984) mostraron que los adultos de A. lingnanensis son más susceptibles a altas temperaturas y bajas humedades relativas, y a su vez están mejor adaptados a bajas temperaturas y altas humedades relativas, que los adultos de A. melinus. Kfir y Luck (1979) hallaron que en exposiciones a temperaturas extremas altas y bajas A. melinus tuvo una mayor proporción de progenie hembra que A. lingnanensis. Por otro lado, Podoler (1981) encontró que A. lingnanensis fue en general más eficiente en regímenes de temperaturas variables. Sin embargo, las temperaturas altas (29-35ºC) tienen un efecto negativo sobre su respuesta (funcional y numérica combinadas), a la vez que mejoran las de A. melinus

Recientemente se ha propuesto la diferencia en los tamaños de los hospederos utilizados por estas especies como una explicación alternativa o complementaria a las diferencias en parasitismo que se observan en campo entre distintas especies de Aphytis. Tanto A. lingnanensis como A. melinus utilizan los mismos estadios de desarrollo de su hospedero, sin embargo A. melinus utiliza en general un tamaño menor de la cochinilla (Luck et al., 1982), sobre todo para la producción de descendencia hembra. (Luck y Podoler, 1985; Opp y Luck, 1986). Esta característica biológica le daría una ventaja comparativa a A. melinus con respecto a A. lingnanensis ya que una mayor proporción de la población de la cochinilla sería adecuada para la producción de hembras y a su vez, A. melinus podría crear una escasez de recursos al prevenir que las cochinillas alcancen un tamaño adecuado para A. lingnanensis (Luck y Podoler, 1985; Luck, 1986; Reeve,1987; Luck et al., 1995).

Además de su utilización en programas de control biológico clásico mediante la introducción y colonización de distintas especies en nuevas áreas, los Aphytis son empleados en programas de control biológico aumentativo. En California se cría masivamente A. melinus en insectarios privados o de cooperativas de productores y se libera para suprimir las poblaciones de A. aurantii, ya que su control biológico natural puede verse afectado por acción de hormigas, polvo, aplicaciones o deriva de plaguicidas y también por condiciones climáticas adversas (Phillips, 1987, 1993; Rose, 1990a; Moreno y Luck, 1992; Forster y Luck, 1996; Luck et al. 1996). Moreno y Luck (1992), en un trabajo realizado en huertos de limoneros en el sur de California, han encontrado que las liberaciones aumentativas de A. melinus realizadas en la primavera y coincidiendo con la mayor abundancia de hembras vírgenes en la población, reducen el porcentaje de frutos infestados al final de la estación. Indican que es una táctica efectiva y económicamente competitiva con los tratamientos de insecticidas tradicionales. En Australia, se comercializan A. lingnanensis y A. melinus para ser utilizados en liberaciones inundativas (Smith y Papacek, 1985, 1992; Smith et al., 1997). En algunas zonas, la baja población de parasitoides que se encuentra disponible después del invierno para parasitar a la primera generación de la cochinilla y la alta mortalidad de Aphytis que se produce durante el verano, originan una asincronía entre Aphytis spp. y A. aurantii (McLaren y Buchanan, 1973; Furness et al., 1983). Esta asincronía entre las poblaciones justificaría el empleo de técnicas de aumento (Rose, 1990a). Por otro lado, Ware y Pasques (1996), señalan que en algunas zonas de Sudáfrica (Lowveld), aunque el aumento de Aphytis puede ser útil en reemplazar las poblaciones de parasitoides disminuídas por condiciones climáticas adversas o intervenciones químicas, estas liberaciones pueden no ser exitosas si las poblaciones de la cochinilla son altas. Indican además, que esta técnica, en general, no sería necesaria en esa zona donde los inviernos no son rigurosos. Las poblaciones naturales de parasitoides, por lo menos en algunas temporadas, son las de mayor importancia y probablemente las liberaciones aumentativas tienen poco impacto. En España (Castellón), se cría A. melinus desde 1976 para tener parasitoides disponibles en caso de aparición de focos de la plaga (Llorens, 1990).

La práctica del control biológico implica también la utilización de técnicas de conservación de los enemigos naturales presentes mediante la manipulación o modificación del ambiente para mejorar su efectividad (Rose y DeBach, 1990). Una de las formas de conservación es el control de las varias especies de hormigas que se alimentan de la melaza producida por cóccidos, pseudocóccidos, áfidos y otros homópteros. La actividad de estas hormigas perturba y deprime a los parasitoides y depredadores de varias especies plaga. Afectan a los Aphytis principalmente por interferencia con los adultos y en cierta medida por depredación (Rosen y DeBach, 1979). Se ha encontrado que A. aurantii aumenta sus poblaciones en presencia de hormigas (DeBach et al., 1951; Rosen y DeBach, 1979; Moreno et al., 1987; Bedford, 1998b). DeBach et al. (1951) comparando parcelas con y sin exclusión de hormigas, encontraron que la cochinilla presentaba una población siete veces mayor como media anual en presencia de las mismas. Por otro lado, Moreno et al. (1987) hallaron que el control de Iridomyrmex humilis (Mayr) produce un decrecimiento de las poblaciones de la cochinilla en la fruta en el momento de la cosecha, no así en las ramas, un recurso menos explotado por A. melinus. Sin embargo, Bedford (1998b) señala que A. aurantii en ramas se incrementa por encima de su nivel normal en ausencia de hormigas. El control de I. humilis en el sur de California mejora la efectividad de un gran complejo de enemigos naturales de diferentes especies plaga (Rose y DeBach, 1990).

Dentro de los factores físicos que afectan a los enemigos naturales los plaguicidas son los más perjudiciales. Como una forma de conservar a las poblaciones de benéficos, los efectos negativos de los productos químicos pueden ser reducidos o eliminados seleccionando el principio activo, la formulación y el momento de la aplicación (Rose y DeBach, 1990). Una disminución periódica de los parasitoides podría reducir su tasa efectiva de incremento poblacional en relación a la de su hospedero, y por lo tanto, la plaga alcanzaría una posición de equilibrio a un mayor nivel (Rosen y DeBach, 1979).

Endoparasitoides

Las especies de endoparasitoides de los diaspididos están incluídas fundamentalmente dentro de las familias Aphelinidae y Encyrtidae (Hymenoptera: Chalcidoidea). Las principales especies citadas para A. aurantii se presentan en la tabla 2.

 

Tabla 2. Principales especies de endoparasitoides de A. aurantii.

Aphelinidae

Referencias

Encarsia perniciosi (Tower) (raza A. aurantii) (= Prospaltella perniciosi)

Viggiani, 1990, Rosen y DeBach, 1978 Crouzel et al., 1973; Asplanato y García Marí, 2002

Encarsia citrina (Craw) (= Aspidiotiphagus citrinus)

Viggiani, 1990;  Rosen y DeBach, 1978;  Crouzel et al., 1973

Encarsia aurantii var. argentina (DeSantis)

Terán et al., 1985a ; Crouzel et al., 1973

Encarsia lounsburyi (Berlese y Paoli)

Rosen y DeBach, 1978

Pteroptrix chinensis (Howard)

Rosen y DeBach, 1978

Encyrtidae
 

Comperiella bifasciata Howard    (raza A. aurantii)

Noyes, 1990a; Rosen y DeBach, 1978; Terán et al., 1985a; Crouzel et al., 1973

Habrolepis rouxi Compere

Noyes, 1990a, Rosen y DeBach, 1978; Crouzel et al., 1973

 

  

Se han realizado introducciones de endoparasitoides en diferentes regiones, obteniéndose resultados, en general, no exitosos en el control de A. aurantii (Noyes, 1990a; DeBach y Rosen, 1976; Rosen y DeBach, 1978). Los Encyrtidae han tenido poca importancia en programas de control biológico debido probablemente a su relativa ineficacia en controlar poblaciones de plagas hasta que alcancen densidades que son económicamente no aceptables (Noyes, 1990a). Similarmente, Encarsia perniciosi parece no poder controlar a su hospedero a bajas densidades (Rosen y DeBach, 1978).

La mayor efectividad de los ectoparasitoides puede surgir de diferentes características biológicas que les darían ventajas frente a los endoparasitoides. A. melinus presenta mayor tasa de incremento poblacional, capacidad de búsqueda, tolerancia a condiciones climáticas extremas y capacidad de competencia interespecífica que C. bifasciata y E. perniciosi (Steinberg et al., 1994). Los adultos de Aphytis presentan hábito depredador al alimentarse de su hospedero, lo que produciría una mortalidad adicional al parasitismo (Rosen y DeBach, 1979; Steinberg et al., 1994). Por otro lado, se ha demostrado que Aonidiella aurantii puede presentar cierta inmunidad al encapsular los estados inmaduros, principalmente a los huevos, de varios endoparasitoides: C. bifasciata, P. chinensis, E. citrina y H. rouxi (Blumberg, 1990). En una línea de C. bifasciata de California, Blumberg y Luck (1990) encontraron que la tasa de encapsulación de huevos alcanzaba un 28%, mientras que en una línea de Israel era del 6%, mostrando una mayor adaptación a la cochinilla. Además, C. bifasciata puede ser afectada por el hiperparasitoide Marietta javensis (How.), lo que disminuye su efectividad (Atkinson, 1977, 1983 b). A pesar de ello, en Sudáfrica C. bifasciata parece ser más eficiente que el endoparasitoide indígena H. rouxi, al cual tiende a desplazar (Bedford y Cilliers, 1994). En California H. rouxi fue inefectivo (Rosen y DeBach, 1978; Bennett et al., 1976).

Los endoparasitoides son considerados menos eficientes en el control de la cochinilla roja californiana. Sin embargo, en algunas condiciones pueden complementar la acción ejercida por los Aphytis. En las zonas costeras de California E. perniciosi parasita un porcentaje importante de cochinillas en ramas, mientras que en los valles interiores C. bifasciata suplementa la acción de A. melinus (Rosen y DeBach, 1978; Luck et al., 1995; Forster y Luck, 1996). Bedford y Cilliers (1994) señalan que en Sudáfrica el parasitoide C. bifasciata es relativamente escaso pero útil en los casos que A. aurantii aumenta sus poblaciones. En algunas zonas de Australia, este endoparasitoide puede ser en algunos momentos más abundante que A. melinus (Furness et al., 1983; Smith et al., 1997). También, E. perniciosi está presente en varias regiones de Australia, pudiendo ser particularmente útil durante la primavera, cuando las poblaciones de A. melinus están en un bajo nivel (Smith et al., 1997). En Uruguay se ha comprobado la coexistencia de varias especies de Aphytis con el endoparasitoide E. perniciosi, y se han encontrado diferencias entre ecto y endoparasitoides en ubicación en el arbol, época del año en que actuan y estadios del hospedero preferidos, lo que sugiere una acción complementaria de ambos tipos de parasitoides (Asplanato y García Marí, 2002).

El reparto del recurso puede jugar un papel importante en la interacción de ecto y endoparasitoides. Encarsia parasita todos los estados de desarrollo incluidas las mudas y la hembra adulta (Viggiani, 1990; Yu et al.,1990). Aphytis parasita a las hembras y machos de segundo estadio, a las hembras vírgenes en tercer estadio, y a las prepupas y pupas de machos, no pudiendo parasitar a las mudas y a las hembras grávidas (Abdelrahman, 1974c; Rosen y DeBach, 1979). Aunque E. perniciosi tiene la capacidad de parasitar un amplio rango de estados de desarrollo, prefiere parasitar el final del primer estadio y el principio del segundo estadio de la cochinilla (Yu et al., 1990; Luck et al., 1995; Asplanato y García Marí, 2002), mientras que A. melinus y A. lingnanensis prefieren a las hembras vírgenes (Abdelrahaman, 1974c; Opp y Luck, 1986; Reeve, 1987; Luck et al., 1995; Asplanato y García Marí, 2002). Comperiella, por otro lado, prefiere a las hembras del tercer estadio (Forster y Luck, 1996), pero ataca un rango amplio de estados de desarrollo de A. aurantii, pudiendo parasitar también al primer estadio y a la hembra fertilizada (DeBach y Sundby, 1963; Richardson, 1978; Steinberg et al., 1994; Forster y Luck, 1996), lo que le daría alguna ventaja relativa.

Por otro lado, Encarsia parasita en mayor medida a las cochinillas presentes en las ramas verdes, mientras que A. melinus prefiere a las ubicadas en hojas y frutos (Reeve y Murdoch,1986; Murdoch et al.,1989, 1995; Yu et al., 1990; Uygun et al.,1995; Asplanato y García Marí, 2002). De esta manera se evita la competencia. Sin embargo, similarmente a los Aphytis, el parasitismo de Comperiella es mayor en frutas, moderado en hojas, menor en ramas finas y muy inferior en madera (Carroll y Luck, 1984a, 1984b).

Depredadores

Otros enemigos naturales que afectan a las poblaciones de los diaspididos son los que presentan hábito depredador. Dentro de éstos se destacan los coleópteros coccinélidos (DeBach y Rosen, 1976; Drea y Gordon, 1990), aunque algunas especies de neuróteros (Drea, 1990), dípteros cecidómidos (Harris, 1990), trips (Palmer y Mound, 1990) y ácaros (Gerson et al., 1990). Las principales especies de depredadores asociadas con A. aurantii se presentan en la tabla 3.

 

Tabla 3. Principales depredadores citados asociados a A. aurantii

Coleoptera: Coccinelidae

Referencias

Chilocorus cacti (L.)

DeBach y Rosen, 1976; Forster y Luck, 1996

Chilocorus circundatus (G.)

Smith et al., 1997

Chilocorus bipustulatus (L.)

Crouzel et al., 1973; DeBach y Rosen, 1976; Rosen y DeBach, 1978

Chilocorus distigma Klug

Bedford, 1998b

Chilocorus nigritus (F.)

Bedford, 1998b

Chilocorus orbis Casey

Forster y Luck, 1996

Coccidophilus citricola Brethes

Crouzel et al., 1973; Bernal y Piñeiro, 1983; Prado, 1991

Halmus chalybeus (Bdvl) (=Orcus chalybeus)

Rosen y DeBach, 1978; Smith et al.. 1997

Rhizobius lophanthae (Blaisd.) (=Lindorus lophanthae)

Crouzel et al., 1973; Rosen y DeBach, 1978; Prado, 1991; Smith et al., 1997; Bedford, 1998b

Neuroptera: Chrysopidae

 

Chrysoperla plorabunda (Fitch)

Drea, 1990

Diptera: Cecidomyiidae

 

Lestodiplosis aonidillae Harris

Harris, 1990

Cecidomyia coccidarum (Cockerell)

Harris, 1990

Thysanoptera: Phlaeothripidae

 

Aleurodothrips fasciapennis (Franklin)

Palmer y Mound, 1990

Acarina: Hemisarcoptidae

 

Hemisarcoptes malus (Shimer)

Crouzel et al., 1973; Gerson et al., 1990

Hemisarcoptes coccophagus Meyer

Gerson et al., 1990

 

En California cuando las condiciones son desfavorables para Aphytis, la cochinilla puede ser regulada a altas densidades poblacionales por varias especies de coccinélidos depredadores (Rosen y DeBach, 1978). En las áreas costeras, R. lophanthae complementa la acción de los ectoparasitoides alimentándose de focos de A. aurantii tanto en el interior como en el exterior de la copa de los árboles (Luck et al., 1995). Esta especie ha mostrado que sobrevive bien en condiciones climáticas variables. Ataca los estados inmaduros de la cochinilla ya que sus mandíbulas no son capaces de penetrar el escudo de la hembra madura (Forster y Luck, 1996). Otras dos especies de coccinélidos, C. orbis y C. cacti se alimentan de la cochinilla en las zonas costeras. Tanto los adultos como las larvas de Chilocorus spp. son capaces de alimentarse de todos los estados de desarrollo de A. aurantii, incluida la hembra grávida (Forster y Luck, 1996).

En algunas zonas de Sudáfrica con altas temperaturas y donde los parasitoides no logran controlar a la cochinilla, C. nigritus es un enemigo natural de gran importancia económica (Samways, 1986b; Samways, 1988b), especialmente cuando las poblaciones se incrementan anormalmente debido a algún factor disruptivo o durante la transición a un Manejo Integrado de Plagas (Bedford, 1996). En estas condiciones, se plantea la liberación de C. nigritus como una alternativa a la aplicación correctiva de insecticidas (Bedford y Cilliers, 1994). Este depredador es muy eficiente y permanece activo en pequeños focos de la cochinilla, aunque la infestación general sea leve (Bedford, 1998b). Bedford y Cilliers (1994), señalan que cuando las poblaciones de la cochinilla son escasas, el depredador permanece a muy bajos niveles y en esta situación son los parasitoides del género Aphytis los que actúan. Otros coccinélidos como R. lophanthae, el cual no se alimenta de la hembra grávida (Samways, 1988b; Bedford, 1998b) y C. cacti, que actúa solamente a altas densidades de la cochinilla y desaparece cuando las poblaciones disminuyen (Bedford, 1998b), pueden ejercer alguna acción complementaria pero su eficiencia es menor.

En Australia, R.. lophanthae, H. chalybeus, y C. circundatus colaboran en el control natural de A. aurantii (Smith et al., 1997). En Italia, C. bipustulatus es considerado un enemigo natural eficiente a altos niveles poblacionales de su presa (Lizzio et al., 1998). En España, R. lophanthae y C. bipustulatus se encuentran normalmente en las plantaciones cítricas (Llorens, 1990).

Por otro lado, los depredadores pueden controlar a las cochinillas ubicadas en madera, un recurso menos explotado por Aphytis. Atkinson (1983a), señala que en zonas calurosas de Sudáfrica, los depredadores son muy eficientes en el control de A. aurantii sobre ramas. En este estrato de la planta, la mortalidad de la cochinilla está muy asociada a la acción de los coccinélidos.

Entomopatógenos

Los diaspididos, especialmente en los trópicos húmedos, están sujetos a periódicos ataques de hongos patógenos altamente especializados. Las especies de Myriangium, Nectria y Podonectria están reportados exclusivamente sobre cochinillas diaspididas. Esta especialización es una característica deseable en un agente de control biológico. Por otro lado, las colonias grandes y sedentarias de las cochinillas parecen ser muy apropiadas para el ataque de hongos entomopatógenos. Algunas especies pueden crecer en condiciones in vitro, lo que aumenta su potencial para la utilización en programas de manejo de plagas. Sin embargo, el control que ejercen sobre las poblaciones depende de las condiciones climáticas, para el desarrollo y mantenimiento de las epizootias necesitan alta humedad. Por otro lado, la escasez de conocimientos básicos sobre su biología, particularmente patogénesis, y sobre el rol que tienen en la dinámica de poblaciones de las cochinillas, hace que sea difícil determinar actualmente, el papel potencial que pueden desempeñar los hongos (Evans y Prior, 1990).

 En la Tabla 4 se presentan las principales especies de hongos entomopatógenos citados atacando A. aurantii.

 

Tabla 4. Principales hongos entomopatógenos de A. aurantii

Ascomycotina

 

 

Telemorfa (forma sexual)

Anamorfa (forma asexual)

Referencias

Nectria flammea (Tul)

Fusarium coccophilum (Desm.)

Evans y Prior, 1990; Smith, 1997.

Nectria aurantiicola Berk. & Br.

Fusarium larvarum Fuckel

Evans y Prior, 1990; Bedford, 1998b.

Myriangium duriaei Mont. & Berk

 

Crouzel et al., 1973; Evans y Prior, 1990

 

 

La acción de hongos entomopatógenos ha sido una de las causas de la disminución de la población de A. aurantii en cítricos en Brasil (Rosen y DeBach, 1978). En Australia, Fusarium coccophilum puede infectar y matar a un gran número de cochinillas si se dan períodos prolongados con humedad relativa alta (Smith et al., 1997). Fusarium larvarum puede ser importante en las zonas costeras de Sudáfrica (Bedford, 1998b).

 

Control químico

El manejo de la cochinilla mediante la utilización de productos químicos, ampliamente extendido, presenta ventajas desde el punto de vista de la efectividad y rapidez en el control de la plaga. Sin embargo, efectos negativos sobre enemigos naturales, aparición de resistencia en las poblaciones, presencia de residuos tóxicos en los alimentos y contaminación ambiental, serían la otra cara de la utilización, a veces indiscriminada, de insecticidas.

Momento del tratamiento

Los insecticidas afectarán a las poblaciones de la cochinilla en mayor o menor grado dependiendo, entre otros factores, del momento en que se efectúen las aplicaciones en relación a la fenología de la plaga, debido a que los distintos estados de desarrollo presentan diferente sensibilidad a los productos químicos. Abelrahman (1973a), encontró que la hembra grávida y las mudas son significativamente más tolerantes al organofosforado mercaptotion. Similarmente, Schoonees y Giliomee (1982) encontraron diferencias en susceptibilidad al organofosforado metidation; el primer estadio de desarrollo (L1) es el más sensible y la hembra adulta fertilizada el más resistente. En trabajos de campo, Walker et al. (1990), hallaron que los mejores momentos de tratamiento con el organofosforado clorpirifos coinciden con el incremento en la producción de larvas móviles al comienzo de cada generación. A su vez, Davidson et al. (1991), señalan que las cochinillas son particularmente sensibles a los aceites minerales durante la etapa de larva móvil, cuando la tasa metabólica es mayor, pudiendo también tener efectos sobre el asentamiento de las mismas. Riehl (1988), encontró que la susceptibilidad de A. aurantii a la aplicación de aceite decrece con la edad de la cochinilla, señalando que la presencia de un escudo más grueso y el desarrollo de la membrana ventral, son características que interfieren con la penetración y dispersión del producto debajo del escudo, haciendo que sea necesario un depósito mayor para afectar a la cochinilla. El buprofezin, inhibidor de la síntesis de quitina, igualmente muestra una mayor mortalidad sobre el primer estadio de desarrollo de la cochinilla (Yarom et al., 1988). Además a altas concentraciones, este producto puede inhibir la embriogénesis en las hembras (Yarom et al., 1988; Grout y Richards, 1991b).

 

Eficacia de plaguicidas

En dos ensayos para comprobar la eficacia de diversos plaguicidas sobre A. aurantii aplicando los plaguicidas al máximo de inmaduros de la primera generación del año (en mayo-junio) Costa-Comelles et al. (1999) comprueban que los productos más eficaces son metidatión y clorfenvinfos, seguidos de aceite mineral, clorpirifos, metilacinfos y piriproxifen.

En varios países se ha detectado la aparición de resistencia en poblaciones de A. aurantii a distintos productos insecticidas organofosforados y carbamatos, por lo que su efectividad en el control de la plaga se reduce (Abdelrahman, 1973a; Georgala, 1988; Vehrs y Grafton-Cardwell, 1994; Grafton-Cardwell y Vehrs, 1995; Rosen, 1995; Grafton-Cardwell et al. 1996, 1998; Levitin y Cohen, 1998; Bedford, 1998b)

 

Umbrales de tratamiento

El umbral de tratamiento para cóccidos diaspídidos de cítricos suele basarse en la observación de la infestación del fruto en la cosecha del año anterior. Actualmente en los Reglamentos de Producción Integrada de cítricos en España se establece este umbral en un 2% de fruta infestada  para piojo gris (Parlatoria pergandii Comst) y serpeta gruesa (Lepidosaphes beckii (Newman)) y presencia para piojo rojo de California (Aonidiella aurantii (Maskell)) (Generalitat valenciana, 1999). Mientras para las dos primeras especies existen estudios que avalan la validez del umbral (Francés et al., 1998) en el caso de A. aurantii no existen estudios rigurosos sobre el tema y por ello se recurre a un umbral de seguridad como es la mera presencia de insectos sobre los frutos.

En el caso del Piojo rojo de California se emplea desde hace tiempo la feromona de los machos para le detección de su presencia en las parcelas y evolución de su ciclo. En otros países se utiliza el vuelo de machos de A. aurantii  para tomar una decisión en relación con los tratamientos con plaguicidas, ya que existe una buena correlación entre el número de machos capturados y la proporción de frutos infestados. Esta técnica  se emplea actualmente en el Valle de San Joaquín, en California, donde existen cuatro vuelos de machos claramente diferenciados (Moreno y Kennett, 1985). El primero tiene lugar entre mitad de marzo y mitad de mayo y corresponde a los machos que han pasado el invierno como tales o en forma de ninfa. Los otros tres tienen lugar en junio-julio, agosto y septiembre-octubre. Los vuelos están sincronizados con el desarrollo de las hembras, de forma que al principio del vuelo estas han alcanzado el estado adulto y están preparadas para ser fecundadas. La decisión de tratar o no  se toma en base a la abundancia del cuarto vuelo del año anterior, confirmándose con el segundo vuelo que acaba de tener lugar ese año, ya que la correlación del vuelo con la infestación es muy exacta en el segundo vuelo y bastante exacta en el cuarto.

Sin embargo, en otros países como Israel y Sudáfrica no se ha encontrado correlación entre el vuelo de machos y la infestación del fruto en la cosecha por A. aurantii (Sternlicht et al., 1981; Grout et al. 2000) por lo que no se emplea el vuelo de machos como umbral para decidir tratamientos contra la plaga.

Recientemente se ha comprobado que tanto en Uruguay (Asplanato y García Marí, 1999) como en España (Hernandez et al, 2001) puede emplearse la infestación en frutos en la cosecha del año anterior y el vuelo de machos para predecir la infestación, y por lo tanto para definir un umbral de tratamiento en A. aurantii que evite aplicaciones innecesarias de plaguicidas.

 

Impacto de plaguicidas en enemigos naturales

Los enemigos naturales pueden ser afectados por la aplicación de productos químicos para las distintas plagas presentes en un agroecosistema citrícola. Los efectos sobre las poblaciones de benéficos pueden ser inmediatos estando en relación a la cantidad de insecticida depositado durante la aplicación, o a largo plazo y dependiendo de los residuos tóxicos que permanecen posteriormente a la aplicación (Bellows et al., 1985; 1993, Bellows y Morse, 1988, 1993; Spollen y Hoy, 1993). Por otro lado, el escudo de los diaspididos tiene la capacidad de absorber y retener residuos de insecticidas los cuales pueden ser letales para los parasitoides que emergen de la cochinilla (Cohen et al., 1994).

El impacto de los productos químicos sobre las poblaciones de enemigos naturales es complejo, y está relacionado a sus efectos directos letales y a efectos subletales que alteran algunas características biológicas. Las poblaciones deAphytis pueden ser muy afectadas por la utilización de productos no selectivos (DeBach et al., 1971; Phillips et al., 1983). Phillips et al. (1983), señalan que en condiciones de campo el impacto de los insecticidas sobre A. melinus puede ser importante. Además de sus efectos directos sobre las poblaciones de A. melinus, varios insecticidas organofosforados han mostrado tener efectos significativos en la longevidad,  fecundidad y proporción sexual de la descendencia de este parasitoide (Rosenheim y Hoy, 1988a).

Distintas sustancias plaguicidas producen diferente efecto sobre las poblaciones de benéficos. Smith et al. (1997) y Bedford (1998a), presentan listas de productos químicos utilizados en cítricos, indicando los que tienen un mínimo impacto sobre los enemigos naturales de diferentes plagas y por lo tanto son compatibles con programas de manejo integrado de plagas. La mayoría de los insecticidas organofosforados, piretroides y carbamatos son considerados no compatibles con manejo integrado de plagas. Bellows y Morse (1993), encontraron que los piretroides fueron en general más tóxicos, seguidos por los carbamatos y fosforados, y a su vez la mayoría de las sustancias testadas fueron más tóxicas para A. melinus que para R. lophanthae. Por otro lado, los aceites minerales (Giliomee, 1981; Smith y Papacek, 1985; Davidson et al., 1991; Smith et al,. 1997; Bedford, 1998a), y el inhibidor de la síntesis de quitina buprofezin son productos más selectivos (Yarom et al., 1988; Ishaaya et al., 1991-1992; Grafton-Cardwell y Reagan, 1995; Smith et al., 1997).

También se han detectado líneas de A. melinus y A. lingnanensis resistentes a diferentes productos insecticidas, las cuales utilizadas en programas de cría para liberaciones masivas pueden ser una posible forma de integrar el control biológico y el químico (Abdelrahaman, 1973b; Rosenheim y Hoy, 1988b; Havron y Rosen, 1988, 1994; Hoy, 1990; Spollen y Hoy, 1993; Spollen et al., 1994).

 

Bibliografía

ABDELRAHMAN, I. 1973a. Toxicity of Malathion to California red scale, Aonidiella aurantii (Mask) (Hemiptera: Diaspididae). Australian J. of Agricul. Research.24: 111-118.

ABDELRAHMAN, I. 1973b. Toxicity of malathion to the natural enemies of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask) (Hemiptera: Diaspididae). Australian J. of Agricul. Research.24: 119-133.

ABDELRAHMAN, I. 1974a. The effect of extreme temperatures on California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Hemiptera: Diaspididae) and its natural enemies. Australian J. Zool. 22: 203-212.

ABDELRAHMAN,I. 1974b. Growth, development and innate capacity for increse in Aphytis chrysomphali Mercet and A. melinus DeBach, parasites de California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.), in relation to temperature. Australian J. Zool. 22: 213-230.

ABDELRAHMAN, I. 1974c. Studies in ovipositional behaviour and control of sex in A. melinus DeBach, a parasite of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.). Australian  J. Zool. 22: 231-247.

ABUL-NASR, S., S. SWAILEM and N. AHMED. 1975. Seasonal fluctuations of the citrus red scale insect, Aonidiella aurantii (Maskell) in certain regions of lower Egypt (Hemiptera, Hom.: Diaspididae). Agricultural Research Review 53: 149-159.

 ALEXANDRAKIS, V. 1980. Essai d’appreciation des dégâts provoqués sur oranger en Créte par la présence d’Aonidiella aurantii (Mask.) (Hom. Diaspididae). Fruits 35: 555-560.

 ALEXANDRAKIS, V. 1983. Donnés biologiques sur Aonidiella aurantii Mask. (Hom. Diaspididae) sur agrumes en Crète. Fruits 38: 831-838.

 ALEXANDRAKIS, V. and S. MICHELAKIS. 1980. Distribution d’ Aonidiella aurantii (Mask.) (Hom. Diaspididae) en fonction de son emplacement sur l’arbre et de la varieté d’agrumes en Crète. Fruits 35: 639-644.

 ARGYRIOU, L.C. 1986. Integrated pest control in citrus in Greece. Pag. 545-548. In R. Cavalloro y E. Di Martino, edit.. Integrated pest control in citrus-groves. A. A. Balkema, Rotterdam, Boston.

 ASERO; C. 1995. Control integrado de los cítricos en Italia. Phytoma España 72: 79-83.

 ASPLANATO, G. y GARCÍA-MARÍ, F. 1998. Distribución del piojo rojo de California Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera: Diaspididae) en árboles de naranjo. Bol. San. Veg. Plagas, 24: 637 - 646.

ASPLANATO, G. y GARCÍA-MARÍ, F. 1999. Predicción de la infestación del fruto por el piojo rojo de California Aonidiella aurantii (Maskell) en cítricos del Uruguay. Phytoma españa, 110: 36 – 44.

 ASPLANATO, G. 2000 – Estudios poblacionales de la cochinilla roja californiana Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera: Diaspididae) en cítricos de Uruguay. Tesis Doctoral. Universidad Politécnica de Valencia. Escuela Técnica Superior de Ingenieros Agrónomos. España.

ASPLANATO, G. y GARCÍA-MARÍ, F. 2002. Parasitismo de la cochinilla roja cliforniana Aonidiella aurantii (Homoptera: Diaspididae) en la zona citrícola sur de Uruguay. Bol. San. Veg. Plagas (En prensa).

ATKINSON, P.R. 1977. Preliminary analysis of a field population of citrus red scale, Aonidiella aurantii (Maskell), and the measurement and expression of stage duration and reproduction for life tables. Bull. Ent. Res. 67: 65-87.

ATKINSON, P.R. 1983a. Estimates of natural mortality related to environmental factors in a population of citrus red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Hemiptera: Diaspididae). Bull. ent. Res. 73: 239-258.

ATKINSON, P.R. 1983b. Environmental factors associated with fluctuations in the numbers of natural enemies of a population of red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Hemiptera: Diaspididae). Bull. ent. Res. 73: 417-426.

 AVIDOV, Z. 1969. Plant pest of Israel. Israel University. Jerusalem.

 BATTAGLIA, D. e G. VIGGIANI. 1982. Osservazioni sulla distribuzione e sulla fenologia dell’ Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera: Diaspididae) e dei suoi nemici naturali in Campania. Annali della Facoltá de Scienze Agrari della Università degri studi di Napoli, Portici. 16:125-132.

 BEARDSLEY, J.W. and R. H. GONZÁLEZ. 1975. The biology and ecology of armored scales. Ann. Rev. Entomol. 20: 47-73.

 BEDFORD, E.C.G. 1996. Problems which we face in brinding red scale, Anatolia aurantii (Mascle), under biological control in citrus in South Africa. Proc. Int. Soc. Citriculture. 1: 485-492.

 BEDFORD, E.C.G. 1998a. Pesticides. Compatibility of pesticides and fungicides with IPM. Pag. 15-21. In E.C.G. Bedford, M. A. Van Den Berg y E.A. De Villiers, edit. Citrus pest in the Republic of South Africa. Institute for Tropical and Subtropical Crops, Nelspruit.

 BEDFORD, E.C.G. 1998b. Red scale, Aonidiella aurantii (Maskell). Pag. 132-144. In  E.C.G. Bedford, M. A. Van Den Berg y E.A. De Villiers, edit. Citrus pest in the Republic of South Africa. Institute for Tropical and Subtropical Crops, Nelspruit.

 BEDFORD, E.C.G. and C.J. CILLIERS. 1994. The role of Aphytis in the biological control of armored scale insects on citrus in South Africa. Pag. 143-179. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

BEDFORD, E.C.G. and J.H. GROBLER. 1981. The current status of the biological control of red scale, Aonidiella aurantii (Mask.), on citrus in South Africa. Proc. Int. Soc. Citriculture 2: 616-620.

BELLOWS, T.S., JR. and J.G. MORSE. 1988. Residual toxicity following dilute or low-volume applications of insecticides used for control of California red scale (Homoptera: Diaspididae) to four benefical species in a citrus agroecosystem. J. Econ. Entomol. 81: 892-898.

BELLOWS, T.S., JR. and J.G. MORSE. 1993. Toxicity of insecticides used in citrus to Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae) and Rhizobius lophanthae (Blaisd.) (Coleoptera: Coccinelidae). The Canadian Entomologist 125: 987-994.

BELLOWS, T.S., JR.; J.G. MORSE and L.K. GASTON. 1993. Residual toxicity of pesticides used for lepidopteran insects control on citrus to Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae). The Canadian Entomologist 125: 995-1001.

BELLOWS, T.S., JR.; J.G. MORSE; D.G. HADJIDEMETRIOU and Y. IWATA. 1985. Residual toxicity of four insecticides used for control of citrus thrips (Thysanoptera: Thripidae) on three benefical species in a citrus agroecosystem. J. Econ. Entomol. 78: 681-686.

BEN-DOV, Y. 1988. The scale insects (Homoptera: Coccoidea) of citrus in Israel: Diversity and pest status. Pag. 1075-1082. In R. Goren and K. Mendel (Eds). Proc. Sixth Int. Citrus Cong. Tel Aviv, Israel.

BENASSY, C. 1986a. Citrus scale insects. Pag. 27-39. In R. Cavalloro y E. Di Martino, edit.. Integrated pest control in citrus-groves. A. A. Balkema, Rotterdam, Boston.

BENASSY, C. 1986b. Les problèmes cochenilles diaspines chez les citrus. Fruits 41: 649-654.

BENASSY, C. et H. BIANCHI. 1974. Observations sur Aonidiella aurantii Mask. (Homoptera: Diaspididae) et son parasite indigène Comperiella bifasciata How. (Hymenoptera: Encyrtidae). IOBC/ WPRS.

BENNETT, F.D., D. ROSEN, P. COCHERAU and B.J. WOOD. 1976. Biological control of pest of tropical fruit and nuts. In C.B. Huffafer, P.S. Messenger (Eds). Theory and practice of biological control. Academic Press New York, San Francisco, London.

BENTANCOURT, C. y I.B. SCATONI. 1992. Catálogo de insectos y ácaros de importacia agrícola y forestal en Uruguay. Notas técnicas Nº 10. Universidad de la República. Montevideo. Uruguay.

BERNAL, R. 1995. Plagas de citrus y su control. Serie técnica Nº 63. Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria, INIA-Salto Grande. Uruguay.

BERNAL, R. 1996. Entomofauna benéfica en citrus y su protección. Serie técnica Nº 72. Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria, INIA-Salto Grande. Uruguay. .

BERNAL, R. y C. PIÑEIRO. 1983. Inventario de artrópodos en el área citrícola de Salto. Investigaciones Agronómicas 4: 81-84. Centro de Investigaciones Agrícolas “Alberto Boerger”. Uruguay.

BERNAL, R. y C. PIÑEIRO. 1993. Nuevos aportes al inventario de artrópodos en la zona de Salto. Reunión sobre protección vegetal en cítricos. INIA Salto Grande. Julio 28 de 1993. Uruguay.

BLANK, R.H.; G.S.C. GILL AND M.H. OLSON. 1995. Seasonal abundance of greedy scale (Homoptera: Diaspididae) and associated parasitoids on Taraire (Beilschmiedia tarairi). J. Econ. Entomol. 88: 1634-1640.

BLISS, C.I.;  B.M. BROADBENT and S.A. WATSON. 1931. The life history of the California red scale Chrysomphalus aurantii Maskell: Progress report. J. Econ. Entomol. 24: 1222-1229.

BLUMBERG, D. 1990. Host resistance: Encapsulation of parasites. Pag. 221-228. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. D. Rosen editor. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

BLUMBERG, D. and R.F. LUCK. 1990. Differences in the rates of superparasitism between two strains of Comperiella bifasciata (Howard) (Hymenoptera: Encyrtidae) parasitizing California red scale (Homoptera: Diaspididae): An adaptation to circumvent encapsulation?. Ann. Entomo. Soc. Am. 83: 591-597.

BODENHEIMER, F.S. 1951. Citrus Entomology. Ed. Dr. W. Junk. The Hague, The Netherlands.

BOURIJATE, M. et P. BONAFONTE. 1982. Influence de l’ accouplement différé sur la fécondité, le sex-ratio. L’oviposition, la formation du bouclier et le comportement chez quatre espèces de cochenilles diaspines (Hom., Diaspididae). Ann. Soc. Ent. Fr. 18: 303-315.

BROWNING, H.W. 1994. Biological control of citrus snow scale, Unaspis citri, in Florida: Evaluation of Aphytis and other natural enemies species. Pag. 119-142. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

BUENAHORA, J. ; K. INOUE y V. GALVÁN. 1999. Avance anual del experimento de control selectivo vs. control comercial en un monte de naranja Valencia. Avances anuales del programa Citrus, 22 de Octubre, 1999. Dinámica de población de cochinilla roja australiana. Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria. INIA-Salto Grande. Uruguay. .

CAMERON, J. W., G.E. CARMAN and R.K. SOTOS. 1969. Differential resistance of Citrus species hybrids to infestation by the California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.). J. Amer. Society of Horticultural Sciences 94: 694-696.

CAMERON, J. W., G.E. CARMAN, R.K. SOTOS and J.L. PAPPAS. 1975. Continued differential resistance among Citrus genotypes to California red scale. HortScience 10: 515.

CARBONELL, J. y J.BRIOZZO. 1984. Fenología comparada de poblaciones de Hom: Diaspididae de importancia económica. Quadraspidiotus perniciosus (Comst.), Aonidiella aurantii (Mask.) y Unaspis citri (Comst.). Investigaciones Agronómicas No 5.: 9-14.

CARMEAN, L., 1988: Integrated pest management in the San Joaquin Valley of California. Proc. of The Sixth Int. Citrus Congr.: 1269-1273.

CARROLL, D.P. and R.F. LUCK. 1984a. Within-tree distribution of California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera; Diaspididae), and its parasitoid Comperiella bifasciata  Howard (Hymenptera: Encyrtidae) on orange trees in the San Joaquin Valley. Environ. Entomol. 13:179-183.

CARROLL, D.P. and R.F. LUCK. 1984b. Bionomics de California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera; Diaspididae), on orange fruits, leaves, and wood in California’s San Joaquin Valley. Environ. Entomol. 13: 847- 853.

CATLING, H.D. 1971. Studies on the citrus red scale, Aonidiella aurantii (Mask.), and its biological control in Swaziland. J. ent. Soc. sth Afr. 34: 393-411.

COHEN, E. ; H. PODOLER and M. EL – HAMLAUWI. 1994. Delayed effects of malathion on hymenopteran parasites: The role of the scale cover of diaspidid insects. Pag. 183-190. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

COLLIER, T.R. 1995. Host feeding, egg maturation, resorption, and longevity in the parasitoid Aphytis melinus (Hymenoptera: Aphelinidae). Ann. Ent. Soc. Am. 88: 206-214.

COMISIÓN HONORARIA PLAN CITRÍCOLA. 1997. Censo nacional citrícola 1996. C.H.P.C., M.G.P.A. Uruguay.

COSTA-COMELLES, J., J.M. RODRÍGUEZ, A. ALONSO, C. GRANDA, E. SANZ, V. BUENO, C. MARZAL, P. HERNÁNDEZ y F. GARCÍA-MARÍ. Eficacia de varios productos sobre piojo rojo de California (Aonidiella aurantii), Serpeta (Cornuaspis beckii) y cotonet (Planococcus citri). Levante agrícola, 1er trimestre 1999: 33 – 38.

CROUZEL, I.S.; H.G. BIMBONI; M. ZANELLI y E.N. BOTTO. 1973. Lucha biológica contra la “cochinilla roja australiana” Aonidiella aurantii (Maskell) (Hom. Diaspididae) en cítricos. Rev. Invest. Agropecuarias, INTA, Buenos Aires. Serie 5, Patología Vegetal. 6 : 251-317.

DAHMS, E.C. and D. SMITH. 1994. The Aphytis fauna of Australia. Pag. 245-255. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

DAVIDSON, N.A.; J.E. DIBBLE; M.L. FLINT; P.J. MARER and A. GUYE. 1991. Managing insects and mites with spray oils. University of California. Division of Agriculture and Natural Resources. Publication 3347.

DEBACH, P. 1965. Weather and the success of parasites in population regulation. Canad. Ent. 97: 848-863.

DEBACH, P. 1966. The competitive displacement and coexistence principles. Ann. Rev. Entomol. 11: 183-212.

DEBACH, P and L.C. ARGYRIOU. 1966. Effects of short-duration subptimun preoviposition temperatures on progeny production and sex ratio in species of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Res. Popul. Ecol.8: 69-77.

DEBACH, P; T.W. FISHER and J. LANDI. 1955. Some effects of meteorological factors on all stages of Aphytis lingnanensis, a parasite of the California red scale. Ecology 36: 743-753.

DEBACH, P; C. A. FLESHNER and E. J. DIETRICK. 1951. A biological check method for evaluating the effectiveness of entomophagous insects. J. Econ. Entomol. 44: 763-766.

DEBACH, P.D. and D. ROSEN. 1976. Armoured scale insects. Pag. 139-178 In V.L. Delucchi editor. Studies in biological control. Cambridge University Press. London. New York. Melbourne.

DEBACH, P; D. ROSEN and C.E. KENNETT. 1971 Biological control of coccids by introduced natural enemies. Pag. 165-194 In C. Huffaker, editor. Biological control. Plenum, New York, USA.

DEBACH, P.D. and P. SISOJEVIC. 1960. Some effects of temperature and competition on the distribution and relative abundance of A. lingnanesis and A. chrysomphali (Hymenoptera: Aphelinidae). Ecology 41: 153-160.

DEBACH, P. AND A. SUNDBY. 1963. Competitive displacement between ecological homologues. Hilgardia 34: 105-166.

DEBACH, P.D. and E.B. WHITE. 1960. Commercial mass culture of the California red scale parasite Aphytis lingnanensis. Calif. Agr. Expt. Bull. 770.

DELUCCHI, V. 1965. Notes sur le pou de Californie (Aonidiella aurantii Maskell) au Maroc. Ann. Soc. Ent. Fr. 1: 739-788.

DE SANTIS, L. 1979. Catálogo de los himenópteros calcidoideos de América al sur de los Estados Unidos. Comisión de Investigaciones Científicas de la Provincia de Buenos Aires. La Plata (Argentina).

DE SANTIS, L. 1989. Catálogo de los himenópteros calcidoideos (Hymenoptera) al sur de los Estados Unidos.Segundo Supelemento. Acta Ent. Chilena 15: 9-90.

DE SANTIS, L. y I.S. DE CROUZEL. 1994. Species of Aphytis ocurring in the Neotropical region and their role in biological control. Pag. 256-277. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

DE SANTIS, L. y P. FIDALGO. 1994. Catálogo de himenópteros calcidoideos. Serie de la Academia Nacional de Agronomía y Veterinaria Nº 13. Editorial Hemisferio Sur. Buenos Aires. Argentina.

DREA, J.J. 1990. Neuroptera. Pag. 51-59. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

DREA, J.J. and R.D. GORDON. 1990. Coccinelidae. Pag. 19-40. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

EBELING, W. 1959. Subtropical fruit pests. University of California, Division of Agricultural Science, Berkeley, California, USA.

ERVIN, R.T.; MORENO, D.S.; BARITELLE,J.L. and P.D. GARDNER. 1985. Pheromone monitoring is cost-effective. California Agriculture sep-oct 1985: 17-19.

EVANS, H.C. and C. PRIOR. 1990. Entomopathogenic fungi. Pag. 3-17. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

FERNANDO, L.C.P. and G.H. WALTER. 1999. Activity patterns and oviposition rates of Aphytis lingnanensis females, a parasitoid of California red scale Aonidiella aurantii: implications for successful biological control. Ecological Entomology 24: 416-425.

FERRIS, G.F. 1958. Atlas of the scale insects of the North America. The Diaspididae (Parts II and III). Stanford University Press. Stanford, California.

FLANDERS; S. E. 1951. Mass culture of California red scale and its golden chalcid parasites. Hilgardia 21: 41.

FOLDI, I. 1982. Etude structurale et expérimentale de la formation du bouclier chez les cochenilles diaspines (Hom. Coccoidea Diaspididae). Annals Soc. ent. Fr. 18: 317-330.

FOLDI, I. 1990a. The scale cover. Pag. 43-54. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. A. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

FOLDI, I. 1990b. Moulting and scale - cover formation. Pag. 257-265. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. A. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

FORSTER, L.D. and R.F. LUCK. 1996. The role of natural enemies of California red scale in a IPM program in California Citrus. Proc. Int. Soc. Citriculture 1: 505-507.

FRANCÉS MARTÍ, J., GIRONA LÓPEZ, F. y GARCÍA-MARÍ, F. 1998. Mejora del control químico de serpeta y poll gris en cítricos. Levante Agrícola, 1er trimestre: 35 – 43.

FURNESS, G.O., G.A. BUCHANAN, R.S. GEORGE and N.L. RICHARDSON. 1983. A history of the biological and integrated control of red scale, Aonidiella aurantii on citrus in the Lower Murray Valley of Australia. Entomophaga 28: 199-212.

GARCÍA-MARÍ, F. and E. RODRIGO. 1995. Life cycle of the diaspidids Aonidiella aurantii, Lepidosaphes beckii and Parlatoria pergandii in an orange grove in Valencia (Spain). Bulletin OILB srop vol. 18(5): 118-125.

GARDNER, P. D.; R. T. ERVIN; D. S. MORENO and J. L. BARITELLE. 1983. California red scale (Homoptera: Diaspididae): Cost analysis of a pheromone monitoring program. J. Econ: Entomol. 76: 601-604.

GENERALITAT VALENCIANA. 1999. Normativa sobre la Producción Integrada de Cítricos. Consellería de Agricultura, Pesca y Alimentación.

GEORGALA, M.B. 1988. Control of red scale Aonidiella aurantii (Mask.) in South Africa influenced by its resistance to organophosphates. Pag. 1097-1102. In R. Goren and K. Mendel (Eds.) Proc. of The Sixth Int. Citrus Congr., International Society of Citricuture, Rehovot, Israel.

GERSON, U.; B.M. O’CONNOR and M.A. HOUCK. 1990. Acari. Pag. 77-97. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

GILIOMEE, J.H., 1981: Management of red scale Aonidiella aurantii (Mask.) on citrus in South Africa. The Citrus and the Subtropical Fruit Journal. January 1981: 6-12.

GONZÁLEZ, J.L. y J.M. HERNÁNDEZ. 1990. Programa en BASIC para el cálculo de grados días. Bol. San. Veg. Plagas. 16:159-164.

GRAFTON-CARDWELL, E.E.; and. OUYANG, J. SALSE. 1998. Insecticide resistance and esterase enzyme variation in the California red scale (Homoptera: Diaspididae). J. Econ. Entomol. 91: 812-819.

GRAFTON-CARDWELL, E.E. and C.A. REAGAN. 1995. Selective use of insecticides for control of armored scale (Homoptera: Diaspididae) in San Joaquin Valley California citrus. J. Econ. Entomol. 88: 1717-1725.

GRAFTON-CARDWELL, E.E.; R.A. STRIGGOW and Y. OUYANG. 1996. Pesticide resistance in armoured scale influences citrus IPM in California. Proc. Int. Soc. Citriculture 1: 553-555.

GRAFTON-CARDWELL, E.E. and S.L.C. VEHRS. 1995. Monitoring for organophosphate and carbamate resistant armored scale (Homoptera: Diaspididae) in San Joaquin Valley citrus. J. Econ. Entomol. 88: 495-504.

GRAVINA, A. 1998. Produção de citros para exportação no Uruguai. Pag. 273-288. In L. C. Donadio, O. Rodríguez. Anais V Seminário International de Citros. Bebedouro, São Paulo, Brasil.

GRAVINA, A. 1999. Ciclo fenológico – reproductivo en citrus. Bases fisiológicas y manejo. Universidad de la República. Facultad de Agronomía. Uruguay.

GREATHED, D.J. 1990. Crawler behaviour and dispersal. Pag. 305-308. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. A. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

GREEN, R.H. 1970. On fixed precision sequential sampling. Res. Popul. Ecol. 12: 249-259.

GROUT, T.G.; W.J. DU TOIT; J.H. HOFMEYR and G.I. RICHARDS. 1989. California red scale (Homoptera: Diaspididae) phenology on citrus in South Africa. J. Econ. Entomol. 82: 793-798.

GROUT, T.G. and G.I. RICHARDS. 1989. The multiple cohort structure in populations of red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera: Diaspididae), on citrus in South Africa. J. Ent. Soc. Sth. Afr. 52: 277-283.

GROUT, T.G. and RICHARDS, G.I., 1991. Value of pheromone traps for predicting infestations of the red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera: Diaspididae), limited by natural enemy activity and insecticides used to control citrus thrips, Scirtothrips aurantii Faure (Thys., Thripidae). J. Appl. Ent. 111: 20-27.

GROUT, T.G. and RICHARDS, G.I., 1991b. Effect of buprofezin applications at different phonological times on California red scale (Homoptera: Diaspididae). J. Econ. Entomol. 84: 1802-1805.

GRUNBERG, A., 1969: The economic threshold and treatment forecast for the California red scale (Aonidiellla aurantii Mask.) in citrus groves in Israel. Israel Journal of Entomology 4: 129-137.

HABIB, A.; H. S., SALAMA and A. H. AMIN. 1971. Population studies on scale insects infesting citrus trees in Egypt. Z. Ang. Ent. 69: 318-330.

HABIB, A.; H. S., SALAMA and A. H. AMIN. 1972a.. Population of, Aonidiella aurantii on citrus varieties in relation to their physical and chemical characteristics. Ent. exp. Appl. 15: 324-328.

HABIB, A.; H. S., SALAMA and A. H. AMIN. 1972b. The buid up of population of red scale Aonidiella aurantii (Maskell) on citrus trees in Egypt. Z. Ang. Ent. 70: 378-385.

HAFEZ, M.B. 1988. Population fluctuations on parasites of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Hom., Diaspididae) in Alexandria. J. Appl. Ent. 106: 183-187.

HARE, J.D. and R.F. LUCK. 1991. Indirect effects of citrus cultivars on life history parameters of a parasitic wasp. Ecology 72: 1576-1585.

HARE, J.D. and R.F. LUCK. 1994. Environmental variation in physical and chemical cues used by the parasitic wasp, Aphytis melinus, for host recognition. Entomol. exp. appl. 72:97-108.

HARE, J.D.; D. S. YU and R.F. LUCK. 1990. Variation in life history parameters of California red scale on different citrus cultivars. Ecology 71: 1451-1460.

HARRIS, K.M. 1990. Cecidomyiidae and other Diptera. Pag. 61-66. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

HAVRON, A. and D. ROSEN. 1988. Selection for pesticide resistance in Aphytis. Pag. 1187-1193. In R. Goren and K. Mendel (Eds). Proceedings of the sixth International Citrus Congress. Tel Aviv, Israel.

HAVRON, A. and D. ROSEN. 1994. Selection for organophosphorus pesticide resistance in two species of Aphytis. Pag. 209-220. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

HEFETZ, A.; S. KRONENMERG; B.A. PELEG and I. BAR-ZAKAY. 1988. Mating disruption of the California red scale, Aonidiella aurantii (Homoptera: Diaspididae). Pag. 1121-1127. In R. Goren and K. Mendel (Eds.) Proc. of The Sixth Int. Citrus Congr., International Society of Citricuture, Rehovot, Israel.

HEIMPEL, G.E. and J.A. ROSENHEIM. 1995. Dynamic host feeding by the parasitoid Aphytis melinus: the balance between current and future reproduction. Journal of Animal Ecology 64:153-167.

HERNANDEZ, P., J.M. RODRÍGUEZ, A. ALONSO y F. GARCÍA-MARÍ. 2001. Umbrales de tratamiento para el poll roig de California Aonidiella aurantii. Levante Agrícola, 1er trimestre: 50 – 53.

HOFFMAN, R.W. and C.E. KENNETT. 1985 a. Tracking CRS development by degree-days. California Agriculture set-oct 1985: 19-20.

HOFFMAN, R.W. and C.E. KENNETT. 1985b. Effects of winter temperatures on the sex ratios of Aphytis melinus (Hym: Aphelinidae) in the San Joaquin valley of California. Entomophaga 30: 125:132.

HONIBALL, F., J. H. GILIOMEE and J.H. RANDALL. 1979. Mechanical control of red scale Aonidiella aurantii (Mask.) on harvested oranges. Citrus and subtropical Fruit Journal 549: 17-18.

HOSNY, M.M.; A.H., AMIN and EL-SAADANY, G.B., 1972: The damage threshold of the red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) infesting mandarin trees in Egypt. Z. Ang. Ent. 71: 286-296.

HOY; M.A. 1990. Genetic improvement of natural enemies of armored scale insects. Pag. 441-451. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

HUFFAKER, C.B. 1990. Effects of environmental factors on natural enemies of armored scale. Pag. 205-220. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

HUFFAKER, C.B. and D. ROSEN. 1990. The attributes of effective natural enemies. Pag. 197-204. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. B.. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

ISHAAYA, I.; Z. MENDEL and D. BLUMBERG. 1991-1992. Effect of buprofezin on California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell), in a citrus orchard. Israel Journal of Entomology XXV-XXVI: 67-71.

KENNETT, C.E. and R.W. HOFFMANN. 1985. Seasonal development of the California red scale (Homoptera: Diaspididae) in San Joaquin valley citrus based on degree-day accumulation. J. Econ. Entomol. 78: 73-79.

KFIR, R. and R.F. LUCK. 1979. Effects of constant and variable temperature extremes on sex ratio and progeny production on Aphytis melinus and A. lingnanensis (Hymenoptera: Aphelinidae). Ecological Entomology 4: 335-344.

KFIR, R. and R.F. LUCK. 1984. Effects of temperature and relative humidity on development rate and adult life span of three Aphytis species (Hym., Aphelinidae) parasitising California red scale. Z. Ang. Ent. 97: 314-320.

KFIR, R. and H. PODOLER. 1983. Effect of temperature y parasite density on three species of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae), parasitising California red scale. Res. Popul. Ecol. 25: 69-80.

KOTEJA, J. 1990. Life history. Pag. 243-254. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. A. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

LEVITIN, E. and E. COHEN. 1998. The involvement of acetylcholinesterase in resistance of the California red scale Aonidiella aurantii to organophosphorus pesticides. Entomologia Experimentalis et Applicata. 88: 115-121.

LIOTTA, G.; A. AGRO and M.C. PERRICONE. 1986. Population dynamic for Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera, Diaspididae) and its parasitoids on lemon trees in Sicily. Pag. 51-58. In R. Cavalloro y E. Di Martino, edit.. Integrated pest control in citrus-groves. A. A. Balkema, Rotterdam, Boston.

LIZZIO, S.; G. SISCARO e S.LONGO. 1998. Analisi dei principali fattori di mortalita di Aonidiella aurantii (Maskell) in agrumeti della Sicilia. Bollettino di Zoología Agraria e di Bachicoltura 30: 165-183.

LUCK, R.F. 1981. Integrated pest management in California citrus. Proc. Int. Soc. Citriculture 2: 630-635.

LUCK, R.F. 1986. The role of scale size in the biological control of California red scale. Pag. 355-363. In R. Cavalloro y E. Di Martino, edit.. Integrated pest control in citrus-groves. A. A. Balkema, Rotterdam, Boston.

LUCK, R.F. 1995. California red scale Aonidiella aurantii (Maskell) Homoptera: Diaspididae. Pag. 155-157. In Biological control in the Western United States. University of California. Division of Agriculture and Natural Resources. Publication 3361.

LUCK, R.F.; L.D. FORSTER and J. G. MORSE. 1996. An ecologically based IPM program for citrus in California’s San Joaquin Valley using augmentative biological control. Proc. Int. Soc. Citriculture 1: 499-503.

LUCK, R.F.; J.G. MORSE and D.S. MORENO. 1986. Current status of integrated pest management. Pag. 533-543. In R. Cavalloro y E. Di Martino, edit.. Integrated pest control in citrus-groves. Proceedings of the experts’ meeting, Acireale, March 1985. Balkema, Rotterdam, Boston.

LUCK, R.F. and H. PODOLER. 1985. Competitive exclusion of Aphytis lingnanensis by A. melinus: Potential role of host size. Ecology. 66: 904-913.

LUCK, R.F.; H. PODOLER and R. KFIR. 1982. Host selection and egg allocation behaviour by Aphytis melinus and A. lingnanensis: comparison of two facultatively gregarious parasitoids. Ecol. Ent. 7:397-408.

LUCK, R.F.; M.J. TAUBER and C.A. TAUBERT. 1995. The contributions of biological control to population and evolutionary ecology. Pag. 25-45. In Biological control in the Western United States. University of California. Division of Agriculture and Natural Resources. Publication 3361.

LLORENS, J. M. 1990. Homoptera I. Cochinillas de los cítricos y su control biológico. Ed. Pisa Ediciones. Alicante, España.

McCLURE, M. 1990a. Patterns of temporal and spatial distribution. Pag. 309-314. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. A. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

McCLURE, M. 1990b. Influence of environmental factors. Pag. 319-330. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. A. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

McCULLAGH, P. and J.A. NELDER. 1989. Generalized linear models. Chapman and Hall. London.

McLAREN, I.W. 1971. A comparison of the population growth potential in California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell), and yellow scale, A. Citrina (Coquillet), on citrus. Aust. J. Zool. 19:189-204.

McLAREN I.W. and G.A. BUCHANAN. 1973. Parasitism by Aphytis chrysomphali Mercet and A. melinus DeBach of California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell), in relation to seasonal availability of suitable stages of the scale. Aust. J. Zool. 21:111-117.

MILLER, D.R. and J.A. DAVIDSON.1990. A list of the armored scale insect pests. Pag. 299-306. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

MINATTA, M.J. 1949. Cochinilla roja australiana, Aonidiella aurantii (Maskell), su biología y control. Idia 33-34: 31-32.

MORENO, D.S. 1972. Location of the site of production of the sex pheromone in the yellow scale and the California red scale. Ann. Entomol. Soc. Am. 65: 1283-1286.

MORENO, D.S. 1983. Efficiency of pheromone traps in citrus detection. Citrograph 68: 77-79.

MORENO, D.S.; J. FARGERLUND, and J.G. SHAW. 1973. California red scale: captures de males in modified pheromone traps. J. Econ. Entomol. 66:1333.

MORENO, D.S., W.A. GREGORY and L.K. TANIGOSHI. 1984. Flight response of Aphytis melinus (Hymenoptera: Aphelinidae) and Scirtothrips citri (Thysanoptera: Thripidae) to trap color, size, and shape. Environ. Entomol. 13: 935-940.

MORENO, D.S.; P.B. HANEY and R.F. LUCK. 1987. Chorpyrifos and Diazinon as barriers to argentine ant (Hymenoptera: Formicoidea) foraging on citrus trees. J. Econ. Entomol. 80: 208-214.

MORENO, D.S. and C.E. KENNETT. 1981. Monitoring insect pest populatios by trapping in California citrus orchards. Proc. Int. Soc. Citriculture 2: 684-689.

MORENO, D.S. and KENNETT, C.E., 1985.  Predictive year-end California red scale (Homoptera: Diaspididae) orange fruit infestations based on catches of males in the San Joaquin Valley. J. Econ. Entomol. 78: 1-9.

MORENO, D.S.; C.E. KENNETT; H.S. FORSTER; R.W. HOFFMANN and D.L. FLAHERTY. 1985. Predicting CRS infestations by trapping males. California Agriculture May-Jun 1985:10-12.

MORENO, D.S. and R.F. LUCK. 1992. Augmentative releases of Aphytis melinus (Hymenoptera: Aphelinidae) to suppress California red scale (Homoptera: Diaspididae) in southern California lemon orchards. J. Econ. Entomol. 85: 1112-1119.

MORSE, J.G.; M.J. ARBAUGH and D.S. MORENO. 1985. Computer simulation of CRS populations. California Agriculture May-Jun 1985:8-10.

MORSE, J. G.; T. S. BELLOWS JR and Y. IWATA. 1986. Toxicity of major citrus pesticides to A. melinus (Hymenoptera: Aphelinidae) and Cryptolaemus montrouzieri (Coleoptera: Coccinelidae). J. Econ. Entomol. 79: 311-314.

MURDOCH, W.W. 1994. Population regulation in theory and practice. Ecology 75: 271-287.

MURDOCH, W.W.; R.F.LUCK; S.J. WALDE; J.D. REEVE and D.S. YU. 1989. A refuge for red scale under control by Aphytis: Structural aspects. Ecology 70: 1707-1714.

MURDOCH, W.W.; R.F.LUCK; S. L. SWARBRICK; S. WALDE; D. YU and J.D. REEVE. 1995. Regulation of an insect population under biological control. Ecology 76: 206-217.

NASCA, A. J.; A. L. TERÁN; R. V. FERNÁNDEZ y A. J. PASQUALINI. 1981. Animales perjudiciales y benéficos a los cítricos en el noroeste argentino. Centro de Investigaciones sobre Regulación de Poblaciones de Organismos Nocivos (CIRPON). Argentina.

NEL, R.G. 1933. A comparison of Aonidiella aurantii and Aonidiella citrina, including a study of the internal anatomy of the latter. Hilgardia 7: 417-466.

NOYES, J.S. 1990a. Encyrtidae. Pag. 133-165. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

NOYES, J. S. 1990b. Chalcid parasitoids. Pag. 247-262. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

OPP, S.B. and R. F. LUCK. 1986. Effects of host size on selected fitness components of Aphytis melinus and A. lingnanensis (Hymenoptera: Aphelinidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 79: 700-704.

ORPHANIDES, G.M. 1982. Biology of the California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera: Diaspididae), and its seasonal availability for parasitization by Aphytis spp. in Cyprus. Boll. Lab. Ent. agr. Filippo Silvestri 39: 203-212.

ORPHANIDES, G.M. 1984a. Population dynamics of the California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera: Diaspididae) on Citrus in Cyprus. Boll. Lab. Ent. agr. Filippo Silvestri 41: 195-210.

ORPHANIDES, G.M. 1984 b. Competitive displacement between Aphytis spp. (Hym. Aphelinidae) parasites of the California red scale in Cyprus. Entomophaga 29: 275-281.

PALMER, J.M. and L.A. MOUND. 1990. Thysanoptera. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

PHILLIPS, P. 1981. California red scale and the pheromone trap. Citrograph 66: 284-285, 301.

PHILLIPS, P. 1987. Timing Aphytis release in coastal citrus. Citrograph 72:128-129,131.

PHILLIPS, P. 1993. Timing Aphytis release for optimun red scale control. Citrograph 78: 7-10.

PHILLIPS, P; D. MACHLITT and M. MEAD. 1983. Impact of two pesticides on beneficials in IPM. Citrograph 68: 162-170.

PIÑEIRO, C. 1977. Control sanitario en citrus. Centro de Investigaciones Agrícolas “Alberto Boerger”. Estación Experimental Litoral Norte. Uruguay. Panorama 1: 22-25.

PODOLER, H. 1981. Effects of variable temperatures on responses of Aphytis melinus and A. lingnanensis to host density. Phytoparasitica 9: 179-190.

PRADO, E. 1991. Artrópodos y sus enemigos naturales asociados a plantas cultivadas en Chile. Instituto de Investigaciones Agropecuarias. Serie Boletín Técnico Nº 169.

PRUESS, K.P. 1983. Day-degree methods for pest management. Environ. Entomol. 12: 613-619.

QUAYLE, H.J. 1941. Insects of citrus and other subtropical fruits. Comstock, Ithaca, New York, USA.

QUINTANILLA, R. H. 1946. Zoología agrícola. Editorial “El Ateneo”. Buenos Aires. Argentina.

REEVE, J.D. 1987. Foraging behavior of Aphytis melinus: Effects of patch density and host size. Ecology 68: 530-538.

REEVE, J.D. and W. W. MURDOCH. 1985. Aggregation by parasitoids in successful control of California red scale: A test of theory. Journal of Animal Ecology. 54: 797:816.

REEVE, J.D. and W. W. MURDOCH. 1986. Biological control by the parasitoid Aphytis melinus, and population stability of the California red scale. Journal of Animal Ecology. 55: 1069:1082.

RICE, R.E. and D.S. MORENO. 1969. Marking and recapture of California red scale for field studies. Ann. Entomol. Soc. Amer. 62: 558-560

RICE, R.E. and D.S. MORENO. 1970. Flight of male California red scale. Ann. Entomol. Soc. Amer. 63: 91-96.

RICHARDSON, N.L. 1978. Biological aspects of co-existence between Comperiella bifasciata Howard (Hymenoptera: Chalcidoidea: Encyrtidae) and Aphytis spp. Howard (Hymenoptera: Chacidoidea: Aphelinidae). Proc. Int. Soc. Citriculture, 1978: 150-158.

RIEHL, L.A. 1988. Update, 1981-1987, of developments in mineral spray oils. Pag. 1253-1267. In Proceedings of the Sixth International Citrus Congress. Tel Aviv, Israel. R. Goren y K. Mendel (eds). Philadelphia/Rehoboth.

RIEHL, L.A. 1990. Control Chemicals. Pag. 365-392. In David Rosen, editor.  Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

RIPOLLÉS, J.L. 1990. Las cochinillas de los agrios. IV Symposium Nacional de Agroquímicos. Sevilla 1990. Levante agrícola. 1er Trimestre, núm.297-298: 37-45.

RODRIGO, E. y F. GARCÍA-MARÍ. 1990. Comparación del ciclo biológico de los diaspinos Parlatoria pergandii, Aonidiella aurantii y Lepidosaphes beckii (Homoptera, Diaspididae) en cítricos. Bol. San. Veg. Plagas 16: 25-35.

RODRIGO, E. y F. GARCÍA-MARÍ. 1992. Ciclo biológico de los diaspinos de cítricos Aonidiella aurantii (Mask.), Lepidosaphes beckii (Newm.) y Parlatoria pergandei (Comst.) en 1990. Bol. San. Veg. Plagas 18: 31-44.

RODRIGO, E. 1993. Ciclo biológico comparado de Aonidiella aurantii (Mask.), Lepidosaphes beckii (New.) y Parlatoria pergandii Comst. (Homoptera: Diaspididae) y sus parasitoides. Tesis Doctoral. Universidad Politécnica de Valencia. Escuela Técnica Superior de Ingenieros Agrónomos. España.

RODRIGO, E. y F. GARCÍA-MARÍ. 1994. Estudio de la abundancia y distribución de algunos cocidos diaspididos de cítricos. Bol. San. Veg. Plagas 20: 151-164.

RODRIGO, E.; P. TRONCHO Y F. GARCÍA-MARÍ. 1996. Parasitoids (Hym.: Aphelinidae) of three scale insects (Hom.: Diaspididae) in a citrus grove in Valencia, Spain. Entomophaga 41: 77-94.

RODRIGUEZ, J.M.; A. ALONSO; J. COSTA-COMELLES; A. SOTO; A. SANTAMARÍA y GARCÍA-MARÍ, F., 1996: Comparación de la eficacia de varios insecticidas contra serpeta grossa (Lepidosaphes beckii) y poll gris (Parlatoria pergandii). Levante agrícola  335: 120-128.

ROELOFS, W. L.; M. J. GIESELMANN; A. M. CARDE; H. TASHIRO; D. S. MORENO; C. A. HENRICK and R. J. ANDERSON. 1978. Identification of California red scale sex pheromone. Journal of chemical Ecology 4: 211-224.

ROSE, M., 1990a. Periodic colonization of natural enemies. Pag. 433-440. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

ROSE, M., 1990b. Diaspidid pest problems and control in crops. Citrus. Pag. 535-541. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

ROSE, M and P. DEBACH. 1990. Conservation of natural enemies. Pag. 461-472. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

ROSEN, D. 1986a. Mettologies and strategies of pest control in citiculture. Pag. 521-530. In R. Cavalloro y E. Di Martino, edit.. Integrated pest control in citrus-groves. A. A. Balkema, Rotterdam, Boston.

ROSEN, D.1986b. Natural enemies of the diaspididae and their utilization in biological control. Bolletino del Laboratorio di Entomologia Agraria “Filippo Silvestri” 43: 189-194.

ROSEN, D. 1994. Fifteen years of Aphytis research – an update. Pag. 3-9 In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

ROSEN, D. 1995. Control integrado de plagas – CIP en cítricos en Israel. Phytoma - España 72: 74-78.

ROSEN, D.and P. DEBACH. 1976. Biosystematic studies on the species of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Mushi, 49: 1-17.

ROSEN, D.and P. DEBACH. 1978. Diaspididae. Pag. 78-129 In C. P. Clausen, editor. Introduced parasites and predators of arthropod pests and weeds: a world review. United States Department of Agriculture Agricultural Handbook 480.

ROSEN, D.and P. DEBACH. 1979. Species of Aphytis of the world (Hymenoptera: Aphelinidae). Dr. W.Junk, The Hague, The Netherlands.

ROSEN, D. and P. DEBACH. 1990. Ectoparasites. Pag. 99-120. In David Rosen, editor. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Vol. 4B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

ROSENHEIM, J.A. and G.E. HEIMPEL. 1994. Sources of intraspecific variation in oviposition and host-feeding behavior. Pag. 41-78. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

ROSENHEIM, J.A. and M.S. HOY. 1986. Intraspecific variation in levels of pesticide resístance in field populations of a parasitoid, A. melinus (Hymenoptera: Aphelinidae): The role of past selection pressures. J. Econ. Entomol. 79: 1161-1173.

ROSENHEIM, J.A. and M.S. HOY. 1988a. Sublethal effects of pesticides on the parasitoid Aphytis melinus (Hymenoptera: Aphelinidae). J. Econ. Entomol. 81: 476-483.

ROSENHEIM, J.A. and M.S. HOY. 1988b. Genetic improvement of a parasitoid biological control agent: Artificial selection for insecticide resistance in Aphytis melinus (Hymenoptera: Aphelinidae). J. Econ. Entomol. 81: 1539-1550.

SALAMA, H. S.; A. H. AMIN and M. HAWASH. 1972. Effect of nutrients supplied to Citrus seedlings on their susceptibility to infestation with the scale Aonidiella aurantii (Maskell) and Lepidosaphes beckii (Newman) (Coccoidea). Z. Ang. Ent. 71: 395-405.

SAMWAYS, M.J. 1985. Relationship between red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Hemiptera: Diaspididae), and its natural enemies in the upper and lower parts of citrus trees in South Africa. Bull. ent. Res. 75: 379-393.

SAMWAYS, M.J. 1986a. Spatial and temporal population patterns of Aonidiella aurantii (Maskell) (Hemiptera, Diaspididae) and parasitoids (Hymenoptera, Aphelinidae and Encyrtidae) caught on yellow sticky traps in citrus. Bull. Entomol. Res. 76: 265-274.

SAMWAYS, M.J. 1986 b. Combined effect of natural enemies (Hymenoptera: Aphelinidae and Coleptera: Coccinelidae) with different niche breaths in reducing high populations of red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Hemiptera, Diaspididae). Bull. Entomol. Res. 76: 671-683.

SAMWAYS, M.J. 1988a. Comparative monitoring of red scale Aonidiella aurantii (Mask.) (Hom., Diaspididae), and its Aphytis spp. (Hym., Aphelinidae) parasitoids. J. Appl. Ent. 105: 483-489.

SAMWAYS, M.J. 1988b. A pictorial model of the impact of natural enemies on the population growth rate of the scale Aonidiella aurantii. South African Journal of Science 84: 270-272.

SCHOONEES, J. and J.H. GILIOMEE. 1982. The toxicity of methidathion and citrus spray oil to mature and immature stages of OP-resistant and susceptible red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Hemiptera: Diaspididae). J. ent. Soc. Sth. Afr. 45: 1-13.

SHAW, J.G.; D.S.MORENO AND J. FAGERLUND. 1971. Virgin females California red scale used to detect infestations. J. Econ. Entomol. 64: 1305-1306.

SHNEIDER, H. 1968. The anatomy of citrus. Pages 1-85. In W. Reuther, L.D. Batchelor, and H.J.Webber, editors. The citrus industry Vol II. Division of Agricultural Sciences, University of California Press, Berkeley, California, USA.

SMITH, D.; G.A.C. BEATTIE and R. BROADLEY. 1997. Citrus pests and their natural enemies. Integrated pest management in Australia. Dept of Primary Industries. Queensland, Australia.

SMITH, D. AND D.F. PAPACEK. 1985. Integrated pest management in Queensland citrus. Queensland Agriculture Journal Sep-Oct 1985: 249-259.

SMITH, D. AND D.F. PAPACEK. 1992. Integrated pest management of citrus in Queensland Australia – recent developmentes and current status. Proc. Int. Soc. Citriculture 3: 973-977.

SOUTHWOOD, T.R.E. 1978. Ecological methods, with particular reference to the study of insect populations, 2nd ed. Chapman and Hall, London, Great Britain.

SPOLLEN, K. AND M. A. HOY. 1993. Residual toxicity of five citrus pesticides to a carbaryl-resistant and a wild strain of the California red scale parasite Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae). J. Econ. Entomol. 86: 195-204.

SPOLLEN, K.M.; J.A. ROSENHEIM AND M.A. HOY. 1994. Intraspecific variation in response to pesticides in Aphytis melinus DeBach from California citrus: results of natural and artificial selection between 1984 and 1991. Pag. 191-208. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

STEINBERG; S.; H. PODOLER AND D. ROSEN. 1994. r and K strategies in parasitoids of diapidid scale insects: Aphytis vs. endoparasitoids. Pag. 79-91. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

STERNLICHT. M. 1973. Parasitic wasps attracted by the sex pheromone of their coccid host. Entomophaga 18: 339-342.

STERNLICHT, M.; BAR ZACAYI, I.; SZIVOS, Y. and DUNKELBLUM, E., 1981: Prediction of infestation by and control of the California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell), through use of its pheromone. Proc. Int. Soc. Citriculture 2: 695-700.

TALHOUK, A.S. 1975. Las plagas de los cítricos en todo el mundo. In Ciba-Geigy Ltd.Los cítricos 21-27. Basilea, Suiza.

TASHIRO, H., 1966. Improved laboratory techniques for rearing California red scale on lemons. J. Econ. Entomol. 59: 604-608.

TASHIRO, H. and D.L. CHAMBERS. 1967. Reproduction in the California red scale, Aonidiella aurantii  (Homoptera:Diaspididae). I. Discovery and extraction of a female sex pheromone. Ann. Entomol. Soc. Amer. 60:1166-1170.

TASHIRO, H. and J.B. BEAVERS. 1968. Growth and development of the California red scale, Aonidiella aurantii. Ann. Entomol. Soc. Amer. 61:1009-1014.

TASHIRO, H. and C. MOFFITT. 1968. Reproduction in the California red scale, Aonidiella aurantii. II. Mating behavior and postinsemination female changes. Ann. Entomol. Soc. Amer. 61:1014-1020.

TASHIRO, H.; D.L. CHAMBERS; D. MORENO and J. BEAVERS. 1969. Reproduction in the California red scale, Aonidiella aurantii. III. Development of a olfactometer for bioassay of the female sex pheromone. Ann. Entomol. Soc. Amer. 62:935-940.

TAYLOR, L.R. 1961. Aggregation, variance and the mean. Nature 189: 732-735.

TAYLOR, L.R. 1984. Assessing and interpreting the spatial distributions of insect populations. Ann. Rev. Entomol. 29: 321-357.

TERÁN, A.L.; M.L. COLLADO DE MANÉS; S. GLENCROSS; H. LÁZARO y R. ALVAREZ. 1985a. Parasitoides primarios y secundarios de la “cochinilla roja australiana”, Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera: Coccoidea: Diaspididae) en plantaciones cítricas de Tucumán, República Argentina. Cirpon, Rev. Invest. III (3-4): 7-14.

TERÁN, A.L.; M.L. COLLADO DE MANÉS; S. GLENCROSS; H. LÁZARO y R. ALVAREZ. 1985b. Himenópteros parasitoides primarios y secundarios de diaspídidos, excepto Aonidiella aurantii (Mask.), (Insecta: Homoptera: Coccoidea) en cítricos de Tucumán (república Argentina). Cirpon, Rev. Invest. III (3-4): 25-33.

TRONCHO, P.; E. RODRIGO y F. GARCÍA-MARÍ. 1992. Observaciones sobre el parasitismo en los diaspinos Aonidiella aurantii (Maskell), Lepidosaphes beckii (Newman) y Paralatoria pergandei (Comstock) en una parcela de naranjo. Bol. San. Veg. Plagas 18:11-30.

TRUJILLO PELUFFO, A. 1942. Insectos y otros parásitos de la agricultura y sus productos en el Uruguay. Revista de la Facultad de Agronomía de Montevideo. Uruguay.

TUMMINELLI, R.; F. CONTI; F. SARRACENO; E. RACITI and E. SCHILIRÒ. 1996. Seasonal development of Clifornia red scale (Homoptera: Diaspididae) and Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae) on citrus in Eastern Sicily. Proc. Int. Soc. Citriculture 2: 493-498.

UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1991: Div. Agriculture and Natural Resources. Integrated pest management for citrus. 2nd ed.(Publication Nº 3303).

UYGUN, N.; I. KARACA and E. SEKEROGLU. 1995. Population dyamamics of Aonidiella aurantii (Maskell) and its natural enemies on citrus in the mediterranean region of Turkey from 1976 to 1993. Israel Journal of Entomology XXIX: 239-246.

VAN DRIESCHE, R.G. 1983. Meaning of “percent parasitism” in studies of insect parasitoids. Environ. Entomol. 12:1611-1622.

VEHRS, S.L.C. AND E.E. GRAFTON-CARDWELL. 1994. Chlorpyrifos effect on armored scale (Homoptera: Diaspididae) populations in San Joaquin Valley citrus. J. Econ. Entomol. 87: 1046-1057.

VIGGIANI, G. 1990. Endoparasites. Pag. 121-132. In  D. Rosen. Armored scale insects, their biology, natural enemies and control. Vol B. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo.

VIGGIANI, G. 1994. The Aphytis fauna of the West Palaearctic region, with notes on their biological control. Pag. 336-347. In D. Rosen, editor. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK.

WALDE; S.J.; LUCK, R.F.; D.S. YU andW. W. MURDOCH. 1989. A refuge for red scale: The role of size-selectivity by a parasotoid wasp. Ecology 70: 1700-1706.

WALKER, G.P.; D.C. F. AITKEN; N.V. O' CONNELL and D. SMITH. 1990. Using phenology to time insecticide applications for control of California red scale (Homoptera: Dispididae) on citrus. J. Econ. Entomol. 83: 189-196.

WARE, A.B. and B.P. PASQUES. 1996. Aphytis augmentation in Southern African Lowveld. Do we make a difference?. Proc. Int. Soc. Citriculture 1: 511-514.

WASHINGTON, J.R. and G.P. WALKER. 1990. Histological studies of California red scale (Homoptera:Diaspididae) feeding on citrus. Ann. Entomol. Soc. Am. 83: 939-948.

WENTZEL, P.C. 1970. Die massateling van die rooidopluis, Aonidiella aurantii, (Maskell). Phytophylactica 2:195-198.

WESSELS, A. B. and S.R. MEYER. 1982. Pheromone traps in citrus orchards. Citrus and Subtrop. Fruit J. 578: 7-9.

WILLARD, J.R. 1972a. Studies on the rates of development and reproduction of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera:Diaspididae) on citrus. Aust. J. Zool. 20:37-47.

WILLARD, J.R. 1972b. The rhythm of emergence of crawlers of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.), (Homoptera:Diaspididae). Aust. J. Zool. 20:49-65.

WILLARD, J.R. 1973a. Wandering time of the crawlers of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera:Diaspididae) on citrus. Aust. J. Zool. 21:217-229.

WILLARD, J.R. 1973b. Survival of crawlers of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera:Diaspididae) . Aust. J. Zool. 21:567-573.

WILLARD, J.R. 1974. Horizontal and vertical dispersal of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera:Diaspididae) in the field. Aust. J. Zool. 22: 531-538.

WILLARD, J.R. 1976. Dispersal of California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera:Diaspididae) in relation to weather variables. J. Aust. ent. Soc. 15: 395-404.

WILLIAMS, D.J. and W. WATSON. 1988. The scale insects of the tropical South Pacific region. Part 1 The armoured scales (Diaspididae). C.A.B. International Institute of Entomology. London.

YAN, J-Y. and M.B. ISMAN. 1986. Environmental factors limiting emergence and longevity of male California red scale (Homoptera: Diaspididae). Environ. Entomol. 15: 971-975.

YAROM, I.; D. BLUMBERG AND I. ISHAAYA. 1988. Effects of buprofezin on California red scale (Homoptera: Diaspididae) and Mediterranean black scale (Homoptera: Coccidae). J. Econ. Entomol. 81: 1581-1585.

YU, D.S. 1986. The interactions between California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell), and its parasitoids in citrus groves of inland southern California. Ph.Thesis. Univ. California.

YU, D.S.and R.F. LUCK. 1988. Temperature-dependent size and development of California red scale (Homoptera: Diaspididae) and its effect on host availability for the ectoparasitoid, Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae). Environ. Entomol. 17: 154-161.

YU, D.S.; R.F. LUCK AND W.W. MURDOCH. 1990. Competition, resource partitioning and coexistence of an endoparasitoid Encarsia perniciosi and an ectoparasitoid Aphytis melinus of the California red scale. Ecological Entomology 15 : 469-480.

Imagenes (Ferran García Marí; ETSIA-UPV)

Fruto invadido


 

Ramas verdes invadidas

 

Hembra , macho en L1, L2

 

Hembra adulta

Macho adulto

 

Larva del ectoparasitoide Aphytis

 

Pupa de Aphytis melinus